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磷是植物生长发育必需的营养元素之一，在植物生理代谢、产量形成等方面发挥着不可替代的作用[1]。施磷肥是提高土壤供磷能力、保证农作物高产稳产的重要措施之一[2]。当前，我国部分耕作土壤由于长期过量施磷，磷肥的当季利用率只有10%～25%[3]，农田已经形成了一个巨大的潜在磷库[4]。因此，充分利用作物自身的生物学潜力去挖掘现有土壤磷库资源，已成为当前乃至今后的重要研究方向。
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在长期缺磷的环境中，植物根系会形成一系列包括形态、结构和生理上的可塑性反应来提高养分的利用[5-7]，其中根系低分子量有机酸分泌增加是植物适应低磷胁迫的重要策略之一[8]。间作是我国集约化农业生产上的一种典型种植模式，在养分资源高效利用方面发挥着重要作用[9-10]。研究表明，在玉米-蚕豆[11]、小麦-白羽扇豆[12]等间作体系中，蚕豆和鹰嘴豆根际分泌大量的柠檬酸活化了土壤中的难溶性磷，从而提高了与之间作的玉米和小麦的磷吸收。Li等[13]在低磷土壤上的研究还发现，间作促进了蚕豆分泌更多的有机酸来活化土壤中难溶性磷，提高了与之间作玉米的磷吸收。这些现象表明合理间作能通过改变根系有机酸分泌而促进间作群体的磷素吸收。
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玉米与大豆间作是集约化农业生产上比较广泛的一种立体栽培模式，在养分高效、产量提高及病害控制等方面具有明显优势[14-15]。已有研究表明，在玉米-大豆间作体系中，根系交互作用促进了玉米和大豆双方对磷的吸收和利用，具有明显的磷吸收优势[16]。陈利等[17]研究结果还发现，玉米-大豆间作改变了根系有机酸分泌种类，提高玉米和大豆根系有机酸分泌速率。但在不同磷水平下，玉米-大豆间作根系有机酸的分泌特性会产生哪些变化及是否能促进间作群体磷吸收尚不清楚。因此，本研究以玉米-大豆间作为研究对象，通过盆栽试验，探讨不同磷水平下玉米-大豆间作对根系分泌物中有机酸分泌特性和作物磷吸收量的影响，为进一步揭示玉米-大豆间作促进红壤磷高效利用的机制及磷肥合理施用提供科学参考。
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1 材料与方法
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1.1 试验地点
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试验于2020年5月在广西南亚热带农业科学研究所格林温室大棚中进行。该区属典型的南亚热带季风气候，年平均温度在22℃以上，年降水量在1273.6mm以上。土壤为典型的旱地红壤，基本理化性状如下：碱解氮34.67mg·kg-1，有效磷6.07mg·kg-1，速效钾122.74mg·kg-1，有机质7.78g·kg-1，pH 4.72。
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供试材料：玉米（Zea mays L.）品种为桂单-165，大豆[Glycine max（Linn.）Merr.]品种为桂春-15。种子由广西农业科学院经济作物研究所提供。
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1.2 试验设计
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盆栽模拟试验设施磷水平和种植制度两因素，种植模式包括玉米单作（MM）、大豆单作（MS） 与玉米、大豆间作（I），间作处理按照1∶1种植即每盆玉米与大豆各2株，单作处理每盆种植玉米或大豆4株。施磷水平设P2O5 施用量为50和100mg·kg-1（干土），分别记为P50、P100，其中P100为常规用量，P50为减施50%用量。试验设2个磷肥水平、3种种植模式，共6个处理，每个处理3次重复，随机排列。氮肥施用量为150mg·kg-1，钾肥150mg·kg-1，按照纯养分换算。试验所用塑料盆规格大小为：高度230mm，底部直径190mm。土壤风干过2mm筛，每盆装土10kg。
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供试肥料：尿素（N 46%）、过磷酸钙（P2O5 14%）、硫酸钾（K2O 50%）。氮肥分2次施用， 50%作基肥，剩下50%在玉米拔节期追施；大豆不追氮肥。磷肥以及钾肥全部作为基肥。整个生育过程中，定期浇水、除草以及防治病虫害等。
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1.3 样品采集与分析
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在玉米大喇叭口期、成熟期及大豆开花期、成熟期进行采样，植株地上部和根系样品于105℃杀青30min，75℃烘干至恒重称干重，计算生物量； 粉碎后用于植株全磷含量的测定；在玉米、大豆成熟期测定单、间作玉米、大豆的籽粒产量。
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根系分泌物收集：在玉米大喇叭口期/大豆开花期，采用“抖土法”去除非根际土，用自来水反复多次清洗植株根系，再用蒸馏水清洗根系几遍，清洗过程中尽量避免根系损伤。将清洗好的整株根系转入盛有200mL 0.005mol·L-1 CaCl2 溶液的收集瓶中，在补光灯照射下，通气收集根系分泌物2h。收集液在40℃下旋转蒸发、浓缩至10mL，用0.45 μm滤膜过滤，置于-20℃冰箱中保存，用于有机酸分析。
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有机酸的测定：采用HPLC法用LC-100高效液相色谱仪（LC-P100型高压恒流泵，LC-UV100紫外检测器，自动进样器、控温箱）进行测定。试验色谱条件：色谱柱为C18反相色谱柱（150mm×4.6mm，5μm），流动相为A甲醇和B磷酸二氢钾 （A∶B=5∶95），柱温30℃，流速0.7mL·min-1，进样量10μL，检测波长214nm，进样时间25min。
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植株全氮：采用H2SO4-H2O2 消煮，钒钼黄比色法测定[18]。
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1.4 数据统计与分析
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数据采用Excel 2016进行初步处理、作图。用SPSS 19.0进行单因素方差分析（LSD法， α=0.05）、双因素方差分析、多重比较分析和 t 检验。
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1.5 参数计算
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分泌速率为单位时间（h）内单位干根重量 （g）分泌的有机酸含量。
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磷素吸收土地当量比：LERP=YIM/YMM+YIS/YMS，式中，YIM 和YIS 分别表示间作玉米和间作大豆的磷素吸收量；YMM 和YMS 分别表示单作玉米和单作大豆的磷素吸收量。当LERP>1时，间作磷吸收为优势；LERP<1时，间作磷吸收处于劣势。
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2 结果与分析
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2.1 不同磷水平下玉米-大豆间作对作物生长和籽粒产量的影响
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由图1可以看出，玉米-大豆间作具有明显的产量优势。在P50和P100水平下，与单作种植相比，间作使玉米籽粒产量分别显著提高70.82%和52.67%；使大豆籽粒产量分别显著增加22.46%和16.62%。此外，与P50相比，P100水平下单、间作玉米籽粒产量分别提高32.21%和31.67%；单、间作大豆籽粒产量同样分别显著提高26.67%和20.63%。
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从表1可知，间作种植能显著促进玉米与大豆的生长。在P50和P100水平下，与单作玉米相比，间作种植使大喇叭口期玉米地上部和根系生物量分别显著增加61.31%、70.56%和42.79%、 63.36%，成熟期玉米地上部和根系生物量分别显著增加51.52%、38.95%和74.79%、52.67%。同样，在大豆开花期和成熟期，P50和P100水平下间作大豆地上部生物量较单作大豆分别显著提高26.06%、21.85%和46.13%、35.79%； 间作大豆根系生物量较单作大豆分别显著提高31.49%、 32.33%和29.79%、39.06%。无论单作还是间作种植条件下，P100水平下玉米、大豆地上部和根系生物量均高于P50，适当增施磷肥表现出明显的促进效应。此外，玉米的根冠比不受种植模式和磷肥施用水平的调控；大豆的根冠比同样不受种植模式的调控，但适当施磷则提高了开花期大豆的根冠比。
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图1 不同磷水平下玉米-大豆间作对作物籽粒产量的影响
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注：MM为单作玉米，IM为间作玉米，MS为单作大豆，IS为间作大豆。柱上不同小写字母表示不同施磷水平及不同种植模式下玉米或者大豆籽粒的产量差异显著（P<0.05）。
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注：MM为单作玉米，IM为间作玉米，MS为单作大豆，IS为间作大豆。同列数据后不同小写字母表示不同施磷水平及不同种植模式下玉米或者大豆生物量差异显著（P<0.05）。
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2.2 不同磷水平下玉米-大豆间作对作物磷吸收的影响
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由图2可以看出，在玉米大喇叭口期/大豆开花期，P50和P100水平下LERP 分别为1.56和1.32，成熟期分别为1.45和1.34，说明玉米-大豆间作具有明显的磷素吸收优势。从两个生育期的结果来看，磷吸收间作优势（LERP）受磷肥水平的影响较小，但数值大小表现为P50> P100。
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从表2可以得出，间作种植分别显著提高了大喇叭口期和成熟期玉米地上部和根系磷素吸收量41.44%、73.01%和39.35%、44.33%，分别显著提高了开花期和成熟期大豆地上部和根系磷素吸收量40.75%、70.15%和36.64%、69.15%。在两个生育期，P100水平下玉米和大豆地上部和根系磷素吸收量均显著高于P50。此外，由于种植模式和磷肥水平对大喇叭口期玉米和成熟期大豆地上部磷吸收量的交互作用显著，在P50和P100水平下，大喇叭口期间作玉米地上部磷素吸收量较单作玉米分别显著增加61.18%和28.61%；成熟期间作大豆地上部磷素吸收量较单作大豆分别显著增加39.07%和35.15%。
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图2 不同磷水平下玉米-大豆间作体系的磷素吸收土地当量比（LERP）
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注：A为玉米大喇叭口期/大豆开花期；B为成熟期。柱上不同小写字母表示不同磷水平间LERP 的差异显著（P<0.05）。
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注：M-单作玉米/单作大豆，I-间作玉米/间作大豆。同列数据后不同小写字母表示不同处理间差异显著（P<0.05）。* 表示 P<0.05；** 表示 P<0.01；ns表示不显著。表3同。
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2.3 不同磷水平下玉米-大豆间作对根系有机酸分泌速率的影响
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从表3可以看出，间作种植显著提高了玉米与大豆根系有机酸分泌速率40.17%和22.27%，且大豆根系有机酸的分泌速率大于玉米根系。由于种植模式和磷肥水平的交互作用显著，在P50和P100水平下，间作玉米根系有机酸分泌速率较单作玉米分别显著提高44.98%和34.30%，间作大豆根系有机酸分泌速率较单作大豆分别显著增加21.70%和22.97%（图3）。此外，与P100相比，P50水平下玉米和大豆根系有机酸分泌速率分别显著增加27.52%和22.86%，并且在P50间作处理根系有机酸分泌速率最大。
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图3 不同磷水平下玉米-大豆间作对根系有机酸分泌速率的影响
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注：MM为单作玉米，IM为间作玉米，MS为单作大豆，IS为间作大豆。柱上不同小写字母表示不同施磷水平及不同种植模式下玉米或者大豆有机酸分泌量的差异显著（P<0.05）。
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2.4 不同磷水平下玉米-大豆间作对根系有机酸分泌种类和分泌速率的影响
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从表4可以看出，玉米-大豆间作改变了玉米根系有机酸分泌种类和分泌速率。单作玉米根系分泌物中检测出柠檬酸、草酸、乳酸和琥珀酸4种有机酸，间作玉米根系分泌物中则检测出柠檬酸、苹果酸、草酸、乳酸、琥珀酸和莽草酸6种有机酸，其中草酸、乳酸、柠檬酸的分泌量相对较高，均未检测到酒石酸。与单作玉米相比，在P50和P100水平下，间作种植使草酸分泌速率分别显著增加27.24%和18.16%，乳酸分泌速率分别显著增加32.23%和15.57%，柠檬酸分泌速率分别显著增加57.92%和73.07%，琥珀酸分泌速率分别显著增加129.54%和260.29%，而苹果酸和莽草酸在单作条件下均未检测到。此外，在P50水平下，单、间作玉米根系草酸、乳酸、柠檬酸、琥珀酸的分泌速率均显著高于P100水平21.88%和31.24%、 10.91%和26.89%、54.59%和41.07%、87.68%和19.76%，间作玉米根系苹果酸分泌速率高于P100水平42.29%。
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注：MM为单作玉米，IM为间作玉米。同列数据后不同小写字母表示不同施磷水平及不同种植模式下玉米根系有机酸分泌种类的差异显著 （P<0.05）。
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与玉米一样，玉米-大豆间作改变了大豆根系分泌物中有机酸的种类和分泌速率（表5）。单作大豆根系分泌物中检测出苹果酸、草酸、柠檬酸和琥珀酸4种有机酸，间作大豆根系分泌物中检测出苹果酸、草酸、柠檬酸、乳酸、琥珀酸、莽草酸和酒石酸7种有机酸，其中苹果酸、草酸和柠檬酸的分泌速率相对较大。在P50和P100水平下，间作大豆根系苹果酸、草酸、柠檬酸、琥珀酸的分泌速率较单作大豆分别显著提高13.98%和14.13%、 15.32%和16.31%、22.47%和30.08%、93.37%和309.71%，而乳酸、莽草酸和酒石酸在单作条件下未检测到。同样，与P100水平相比，P50水平单、间作大豆根系苹果酸、草酸、柠檬酸分泌速率分别显著提高15.32%和15.17%、32.62%和31.49%、 37.48%和29.43%，而乳酸、琥珀酸、酒石酸和莽草酸分泌速率受磷水平的影响均较小。
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注：MS为单作大豆，IS为间作大豆。同列数据后不同小写字母表示不同施磷水平及不同种植模式下大豆根系有机酸分泌种类的差异显著 （P<0.05）。
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3 讨论
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研究表明，间作种植会改变作物根系有机酸的分泌特性，从而改善间作群体的磷素吸收[19-20]。 Cu等[21]在小麦-白羽扇豆间作中的结果表明，间作白羽扇豆分泌更多的柠檬酸促使土壤中难溶性Ca-P活化出来，提高了与之间作的小麦磷吸收量。 Zhang等[22]在玉米-蚕豆间作体系中同样发现，间作促进蚕豆根系分泌大量的有机酸活化了土壤中的难溶性磷，提高了根际的供磷能力，从而增加了玉米对磷养分的吸收。本试验的结果也表明，不同磷水平下，玉米-大豆间作不仅能够改变根系有机酸的分泌种类，也显著提高了根系有机酸的分泌速率，尤其以玉米根系分泌物中草酸、乳酸和柠檬酸以及大豆根系分泌物中苹果酸、草酸和柠檬酸的分泌速率相对较大，这与肖靖秀等[23]在小麦-蚕豆间作系统的结果基本一致，这可能是因为玉米-大豆间作可以促进作物氮和磷养分的吸收与利用[24]，提高了作物碳、氮同化能力，改善了植物体内的有机酸代谢，最终改变了间作作物根系低分子量有机酸的分泌特性。本试验还发现，P50条件下，玉米与大豆根系有机酸的分泌速率均显著高于P100水平，且在P50间作处理有机酸的分泌速率最大。这些结果可能为揭示玉米-大豆间作体系磷素高效吸收的根系应答机制提供有利的科学依据。
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本试验结果也表明，在磷有效性偏低（OlsenP 6.07mg·kg-1）的红壤上，玉米-大豆间作产量同时受磷肥施用量和种植模式的调控。玉米-大豆间作显著提高了大喇叭口期与成熟期玉米的磷素吸收量，同时也显著增加了开花期和成熟期大豆的磷素吸收量，具有明显的磷吸收优势（LERP>1），这与前人[25-26]在小麦-蚕豆间作体系中得出的结果基本一致，这可能是由于玉米-大豆间作促进根系有机酸的分泌，活化了红壤中难溶性Fe-P、Al-P等，提高了土壤中的磷有效性，为间作群体提供更多可利用的有效磷，这可能是玉米-大豆间作群体磷高效吸收的重要机制之一。但是间作诱导根系有机酸分泌特性改变的机制及其在玉米-大豆间作体系磷高效吸收中发挥怎样的作用目前尚不清楚，还需要进一步的深入研究。此外，适当增施磷肥显著提高了玉米与大豆的磷素吸收量，这与张立花等[27]的研究结果相类似。同时，本试验在P50水平下，LERP 值最大。即在盆栽磷肥用量下，P50水平间作玉米和间作大豆的磷素吸收量与P100水平的单作处理相比，并未有降低的趋势，说明玉米-大豆间作在减磷的条件下具有维持作物磷吸收的潜力。综上表明，在缺磷或低磷条件下，种间互作通过提高玉米和大豆根系有机酸的分泌，促进了生长盛期磷的吸收，为后期磷吸收间作优势的形成奠定了基础。
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在本试验中还发现，间作种植显著提高了玉米与大豆的籽粒产量，具有明显的产量优势，即使在P50水平下，间作玉米和间作大豆籽粒产量与P100水平下的单作处理相比，并未降低反而有增加的趋势，这可能是由于适当减少磷肥施用后，种间互作促进了玉米和大豆根系有机酸分泌的显著增加，有助于活化土壤中的难溶性磷，促进玉米与大豆对磷养分的吸收，从而保障了产量不受影响。可见，玉米-大豆间作在适当减磷的条件下仍能维持作物产量，这与张梦瑶等[28]在小麦-蚕豆间作体系中的试验结果一致。但是本研究基于盆栽试验研究间作系统施磷量与作物产量优势形成的关系仍具有一定的局限性，还需要结合田间试验以及实际生产环境进行进一步的深入研究。
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4 结论
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在不同磷水平下，与单作相比，间作种植显著提高了玉米与大豆的籽粒产量和生物量。间作种植显著促进了玉米和大豆的磷素吸收，具有明显的磷吸收优势（LERP>1）。玉米-大豆间作改变了根系有机酸分泌的种类，并显著提高了根系有机酸的分泌速率，说明根系有机酸分泌量增加是驱动不同磷水平下间作玉米与大豆磷素吸收显著提高的重要因子之一。玉米与大豆间作具有节约磷肥的空间以及维持作物产量和磷吸收的潜力。
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摘要
通过盆栽试验，探讨不同磷水平下玉米-大豆间作根系分泌物中有机酸以及磷吸收的变化特征。结果表明：与单作相比，在 P50 和 P100 水平下，间作种植显著提高了玉米和大豆籽粒产量 70.82%、52.67% 和 22.46%、 16.62%。2 个磷水平下，玉米-大豆间作具有明显的磷吸收优势，磷吸收土地当量比（LERP）为 1.32 ～ 1.56，且 LERp 不受磷水平调控。与常规磷水平（P100）下的单作相比，玉米-大豆间作在磷肥减施 1/2（P50）的条件下， 并未降低玉米和大豆的磷素吸收量。间作改变了玉米和大豆根系有机酸分泌的种类，显著提高了有机酸的分泌速率，并且在 P50 水平下间作处理有机酸的分泌速率最大。因此，间作诱导根系有机酸分泌增加是驱动不同磷水平下玉米和大豆磷高效吸收的重要机制之一，玉米-大豆间作具有减施磷肥并维持作物产量和磷吸收的潜力。
Abstract
A pot experiment was conducted to investigate the changes of organic acids in root exudates and phosphorus uptake in maize and soybean intercropping under different phosphorus rates．The results showed that compared to monocropping， intercropping increased the grain yield of maize and soybean under P50 and P100 rates by 70.82%，52.67% and 22.46%， 16.62%，respectively．Under the two phosphorus rates，maize and soybean intercropping had an obvious phosphorus uptake advantage with land equivalent ratio（LERP）of P uptake ranged from 1.32 to 1.56，and the LERP was not affected by phosphorus rates．The phosphorus uptake of intercropped maize and soybean were not declined in the P50 rate，compared with monocropping at conventional phosphorus level（P100）．Intercropping altered the types of organic acids exuded by maize and soybean roots，and significantly increased the exudation rate of organic acids，and the highest exudation rate was attained in intercropping under P50 rate．Therefore，the increase of organic acids exudation induced by intercropping is one of the important mechanisms driving the efficient phosphorus uptake of maize and soybean under different phosphorus rates． Maize and soybean intercropping has the potential to reduce phosphorus fertilizer application while maintain crop yield and phosphorus uptake.