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冻融循环是广泛存在于中、高纬度及高海拔地区，由于季节或昼夜热量的变化，在表土及以下一定深度形成的反复冻结和融化的过程[1]。氮素是作物生长发育必需的营养元素之一，也是最易消耗和作物生长的限制元素之一[2]，但自然界中 95% 以上的氮素不能直接被作物吸收利用，需要通过微生物作用转化成有效态氮，进而被作物吸收利用[3]。可溶性氮是土壤氮素中最活跃的组分，包括可溶性无机氮和可溶性有机氮[4]，可溶性有机氮可以通过矿化作用转化为可溶性无机氮或者直接被作物吸收[5]。
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冻融循环作为一种土壤非生物应力，通过改变土壤结构和水热状况调控着土壤氮素迁移转化过程[2，6]。土壤氮素的迁移转化过程主要包括氨挥发、铵的吸附与矿物固定、氮的淋溶与径流、有机氮矿化、无机氮的微生物固持、硝化、反硝化等[7]。其中有机氮矿化和无机氮硝化作用是土壤氮素转化的关键过程，可以影响土壤供氮能力强弱[8]及硝态氮的淋溶与径流损失[9]。大部分野外原位和室内模拟试验均表明，冻融循环能够促进土壤有机氮的矿化作用，进而增加无机氮含量[10-11]。但也有研究表明冻融循环对土壤氮素矿化过程有抑制作用[12]或影响不大[13]，这可能是由于土壤氮素矿化过程不仅受环境因子影响，还与自身植被、土壤类型及其理化性质等因子有关[14]。中国黑土地主要分布在松嫩平原东部及北部的山前盆地，在长达半年的冬春季节里，土壤处于冻结-解冻状态，存在明显的季节性冻融现象[7，15]。国内外关于冻融循环对土壤物理特性和营养元素有效性的影响已进行了大量研究，但这些研究主要集中在高山草甸、苔原、湿地、森林等生态系统[16-17]，而有关冻融循环对农田黑土可溶性氮组分及其转化过程、土壤酶活性等作用行为方面的研究仍不清晰。因此，本研究采用室内模拟培养试验探讨土壤可溶性氮库组分[可溶性无机氮（NH4 +-N + NO3--N，DIN）、可溶性有机氮（DON）、可溶性全氮 （DTN）]、净氮矿化速率（NNMR）、微生物量氮 （MBN）和氮代谢关键酶活性对冻融循环的响应行为，以期阐明非生长季土壤可溶性氮转化机制，对农田黑土肥力保持、养分管理和生态环境保护均具有重要意义。
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1 材料与方法
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1.1 研究区概况
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土壤采样地点为国家黑土土壤肥力和肥料效益长期定位监测站（始建于 1977 年，43°30′N、 124°48′E），属于中温带半湿润大陆性季风气候，年均温度 4.5℃，年均降水量 550 mm，年均无霜期 133 d，年均有效积温 2800℃，年均蒸发量 1400 mm，年均日照时间 2600 h。供试土壤类型为典型黑土。采样时间为 2013 年 10 月。采样时，先除去表层杂物，多点混合法采集 0～20 cm 土层土样，将新鲜样品装入塑料袋后带回实验室，挑取肉眼可见的细根、石块等杂物后分成两份，一份过 2 mm 筛后 4℃ 保存备用，另一份风干处理后，测定基础化学性质[18]，详见表1。
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1.2 试验设计
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取定量过筛（≤2 mm）后鲜土，用蒸馏水调节含水量至质量含水量 100 g/kg，放入 10℃（模拟采样区域 10—11 月田间原位土壤冻融循环初次发生时的平均气温）的恒温培养箱中预培养 15 d，使其恢复生物学活性。预培养期间每天透气并用蒸馏水补充损失的水分。
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称取相当于 200 g 风干土的预培养土壤平铺于 100 mL 培养瓶的底部，用蒸馏水调节含水量至质量含水量 150 g/kg，用带孔的保鲜膜封口，经过一定循环次数的冻融交替，混匀后随机取样进行指标测定分析。冻融循环次数设定为 1、6、15，其中，-3℃冻结 6 d、2℃融化 1 d 作为 1 个冻融循环次数；冻融循环处理分别记为 FT1、FT6、FT15。3 次重复，并设置恒温 2℃处理作为对照，对照处理分别记为 CK1、CK6、CK15。试验时每隔 2 d 称重并用蒸馏水补充损失的水分。
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1.3 指标测定方法
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可溶性无机氮（NH4 +-N + NO3--N，DIN）采用 2 mol/L KCl 溶液浸提，连续流动分析仪（AA3，德国布朗卢比公司）测定；可溶性全氮（DTN）采用过硫酸钾氧化-紫外分光光度法测定；可溶性有机氮 （DON）＝ DTN-DIN[18]。微生物量氮（MBN）采用氯仿熏蒸-K2SO4 浸提法测定[18]，蛋白酶采用改良 Folin 法测定[19]，硝酸还原酶采用 KNO3 培养-KCl 浸提比色法测定[20]。
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1.4 数据处理
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土壤净氮矿化速率（NNMR）计算公式如下[21]：
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土壤净氮矿化速率[mg/（kg·d）]=（培养后无机氮含量-培养前无机氮含量）/ 培养天数
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试验数据采用 Excel 2012 进行处理，采用 SPSS 19.0 进行统计分析，采用 Duncan’s 法进行多重比较（α=0.05）；数值用平均值 ± 标准差表示。
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2 结果与分析
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2.1 冻融循环作用下农田黑土可溶性氮库组分变化特征
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冻融循环对农田黑土可溶性氮库（NH4 +-N、 NO3--N、DIN、DON、DTN）及 NNMR 影响显著（P<0.05）（ 图1）。与对照相比，除循环次数 15 处理 NO3--N 和循环次数 1 处理 DTN 外，冻融土壤 NH4 +-N、NO3--N、DIN 和 DTN 含量均显著增加，但增加幅度因循环次数而异，而 DON 含量无明显变化（图1）。随着循环次数增加，对照土壤 NH4 +-N 含量显著降低，NO3--N 含量显著升高，DON 和 DTN 含量均先升高后降低，在循环次数 6 时达到最大值，分别为 13.75 和 94.14 mg/ kg；冻融土壤 NH4 +-N、NO3--N 和 DIN 含量均显著降低，而 DON 和 DTN 含量均先升高后降低，在循环次数 6 时达到最大值，分别为 14.39 和 99.25 mg/kg，较对照土壤分别增加了 4.65% 和 5.43%。与对照相比，除循环次数 15 处理外，冻融土壤 NNMR 显著增加，且增加幅度随循环次数增加而降低，以循环次数 1 的增加幅度最大（87.69%）。随着循环次数增加，对照和冻融土壤 NNMR 均显著降低，以循环次数 1 时最大，分别为 0.92 和 1.74 mg/（kg·d）。
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图1 冻融循环对农田黑土可溶性氮组分及净氮矿化速率的影响
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注：不同小写字母表示冻融、对照处理间差异达显著水平（P<0.05），不同大写字母表示冻融和对照处理间差异达显著水平（P<0.05）；CKn：循环次数 n 的对照处理；FTn：循环次数 n 的冻融处理。下同。
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2.2 冻融循环作用下农田黑土微生物量氮及氮代谢关键酶活性变化特征
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冻融循环对农田黑土 MBN 影响显著（P<0.05） （图2）。与对照相比，循环次数 1 的冻融土壤 MBN 显著降低（-20.15%），循环次数 15 的冻融土壤 MBN 显著增加（12.67%），而循环次数 6 的无显著变化。随着循环次数增加，冻融土壤 MBN 含量先增加后降低，以循环次数 6 的含量最高（5.41 mg/kg）。
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冻融循环对农田黑土蛋白酶和硝酸还原酶活性影响显著（P<0.05）（图3）。与对照相比，除循环次数 1 和 15 处理硝酸还原酶活性显著降低外，冻融土壤蛋白酶和硝酸还原酶活性均无明显变化。随着循环次数增加，冻融土壤蛋白酶活性显著增加，以循环次数 15 的最大[308.53 酪氨酸µg/（g·2 h）]； 硝酸还原酶活性先升高后降低，以循环次数 6 的最大[1.19 NO2--N µg/（g·24 h）]。
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图2 冻融循环对农田黑土微生物量氮的影响
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图3 冻融循环对农田黑土酶活性的影响
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3 讨论
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氮矿化过程是氮转化的起始过程，对土壤氮素迁移转化及其生物地球化学循环具有重要意义[22]。本研究表明，冻融循环显著提高了农田黑土 NH4 +-N、NO3--N 和 DIN 含量。这是由于，一方面，冻融过程中部分微生物死亡，致使细胞内物质渗出，成为土壤有效态氮的直接来源，同时死亡微生物为残留微生物提供了有效碳源，刺激了土壤幸存微生物活性，提高了融化过程中土壤氮矿化速率[23]；另一方面，冻融循环能够导致土壤中以前不可利用的被有机和无机胶体封存中的 NH4 +-N 释放出来[24]，而且土壤水分迁移和冰水相变也增加了代换性 NH4 + 含量[25]。随着循环次数增加，冻融土壤 NH4 +-N、NO3--N 和 DIN 均显著降低，这也佐证了田路路等[26]的研究结果。这是因为，一方面，农田黑土肥力水平较高，有效氮含量较大（180.45 mg/kg）； 另一方面，室内冻融模拟没有考虑作物吸收、淋溶、挥发等氮损失过程，因此在连续多次冻融后，土壤氮矿化产物的累积抑制了有机氮的进一步矿化[27]。本研究表明，循环次数 6 和 15 时冻融土壤 DTN 含量显著增加，DON 含量则对冻融循环无显著响应。冻融土壤 DON 和 DTN 含量随着循环次数增加均先升高后降低，以循环次数 6 的最大。说明短期冻融能够促进土壤 DON 释放，这也印证了 Grogan 等[17]的研究结果。这是因为，一方面，初期冻融造成土壤微生物大量死亡，向土壤中释放了大量可溶性养分，连续的冻融循环使得土壤微生物逐渐适应了这种环境温度变化，导致连续冻融过程中土壤微生物死亡的绝对量逐渐减少，降低了来自于死亡微生物的小分子糖、氨基酸等 DON 组分含量[28]；另一方面，来自于冻融土壤团聚体释放的 DON 含量随着循环次数增加呈降低趋势，同时土壤原有的 DON 却不断地被微生物分解利用，导致土壤 DON 含量逐渐下降[4，29]。
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温度波动引起的冻融循环必将影响到土壤氮素的矿化[23]。本研究发现，冻融土壤 NNMR 显著增加，以循环次数 1 时的增加幅度最大，这与 Amador 等[27]的研究结果相一致；表明冻融循环初期更有利于土壤氮素矿化。这是因为：（1）同干湿交替或氯仿熏蒸处理结果类似，矿质氮直接来自于土壤微生物细胞破裂的释放[13]；（2）部分死亡微生物的残体为土壤中幸存微生物的活动提供了充足碳源，激发了土壤幸存微生物活性，促进了土壤有机氮矿化[23]；（3）冻融循环使土壤孔隙交替扩张与收缩，引起土壤晶格构造发生改变，释放出被固定的 NH4 +-N[24，30]。随着循环次数增加，冻融土壤 NNMR 显著降低，这也佐证了胡霞等[31]的研究结果。这是由于，一方面较野外冻融原位试验相比，室内冻融模拟培养涵盖因素并不全面，缺少植物根系对土壤氮素的吸收利用以及降水引起的氮素淋溶损失，NNMR 被土壤中大量积累的矿化氮产物所抑制[27，32]；另一方面，冻融循环导致部分微生物死亡，生物量减少，微生物活性下降，同样也会影响 NNMR[33]，进而干扰了氮矿化对冻融循环响应的长期分析。
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冻融循环改变了温度、水分含量、有机质、酸碱度等土壤微生物赖以生存的环境条件，明显影响了土壤微生物生物量[34-35]。Christensen 等研究发现，冻融之后土壤微生物生物量降低约 44%～50%[36]，这与本文初次冻融后的研究结果相一致。但 Koponen 等[37]和 Grogan 等[17]研究认为，冻融交替对土壤 MBN 无明显影响，这归因于这些土壤中的微生物已经适应了低温环境。本研究表明，冻融交替对土壤 MBN 含量有显著影响，初次冻融后，MBN 含量显著降低，随着循环次数增加，冻融对土壤 MBN 含量影响的正效应逐渐显现，这也佐证了任伊滨等[38]和范志平等[39]的研究结果。随着循环次数增加，冻融土壤 MBN 含量先增加后降低，在循环次数 6 时达到最大值（5.41 mg/ kg）。说明冻融循环过程中土壤水分周期性的凝结与融化和土壤温度的周期性波动对微生物产生了明显影响，进而导致产生土壤 MBN 的时间波动特征。这是因为，一方面有机质含量较高的农田黑土能够激活幸存微生物，维持其基本生存[40]；另一方面，土壤微生物随着冻融循环次数增加逐渐适应低温环境[37]，使得冻融循环引起的死亡微生物绝对量减少[41]；此外，土壤消融后冻结期所积累的大量养分释放出来，增加土壤中的有效基质，进而促进幸存微生物的快速生长繁殖[42]。可见，冻融循环对土壤微生物生物量的研究结果还具有很多不确定性，需要结合田间原位冻融试验来进一步探讨。
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冻融循环通过改变土壤水热条件和化学性质对酶活性产生作用。一般来说，土壤酶活性与温度呈正向关系，即温度越高，酶活性越高[40]。本研究表明，随着循环次数增加，冻融土壤蛋白酶活性显著增加，硝酸还原酶活性先增加后降低。这是由于，一方面，冻融初期低温使土壤酶活性处于暂时失活或较低水平，逐渐增加的冻融循环致使土壤释放更多的可溶性碳氮，增加了土壤酶底物的有效性，提高了土壤酶活性；另一方面，冻融土壤中残留微生物随着循环次数增加逐渐适应了环境温度的周期性变化，且逐渐消耗有效碳源使得酶活性底物逐渐减少，降低了土壤酶活性[43]；这两种作用的协同影响决定了不同类型土壤酶活性响应行为的差异性。土壤酶活性增强有利于促进有机质分解矿化和改变土壤氮素营养状况，进而增强土壤氮的矿化作用和反硝化作用，导致冻融期 CO2 排放量和 N2O 排放量增多[44]。
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4 结论
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非生长季农田黑土可溶性氮库、氮素转化过程、微生物量氮及氮代谢关键酶活性受到冻融交替的显著影响（P<0.05）。本研究中，随着循环次数增加，冻融土壤 NH4 +-N、NO3--N、DIN 和 NNMR 均显著降低，蛋白酶活性显著增加，而 DON、 DTN、MBN 和硝酸还原酶活性均先升高后降低，在循环次数 6 时达到最大值。可见，适宜的冻融循环 （1～6）能够显著促进非生长季农田黑土氮素转化，有利于土壤有效氮的累积。考虑到现有条件下冻融的速率与模式及冻融交替次数有一定的局限，结论的普适性还需要在农田生态系统中开展更多的田间原位研究来进一步验证。
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摘要
探讨非生长季土壤可溶性氮库、氮素转化过程及氮代谢关键酶活性如何响应冻融交替，对于支撑土壤肥力保持和农田养分管理具有重要意义。以农田黑土为研究对象，采用室内模拟培养试验分析冻融循环作用下土壤可溶性氮库组分［可溶性无机氮（NH4 + -N + NO3 - -N，DIN）、可溶性有机氮（DON）、可溶性全氮（DTN）］、净氮矿化速率（NNMR）、微生物量氮（MBN）和氮代谢关键酶活性的变化行为，阐明冻融循环对土壤可溶性氮转化过程的影响机制。冻融循环对农田黑土可溶性氮库、氮素转化过程、MBN 及氮代谢关键酶活性影响显著 （P<0.05）。随着循环次数增加，冻融土壤 NH4 + -N、NO3 - -N、DIN 和 NNMR 均显著降低，而 DON、DTN 和 MBN 均先升高后降低，在循环次数 6 时达到最大值，较对照土壤分别增加了 4.65%、5.43% 和 18.38%。随着循环次数增加，冻融土壤蛋白酶活性显著增加，硝酸还原酶活性先增加后降低，以循环次数 6 的最大［1.19 NO2 - -N µg/（g·24 h）］。可见，适宜的冻融循环（1 ～ 6）能够显著促进非生长季农田黑土氮素转化，有利于土壤有效氮累积。
Abstract
Exploring how soil dissolved nitrogen pool fractions，nitrogen transformation processes and key enzyme activities of nitrogen metabolism respond to freezing-thawing cycle during non-growing season is important for supporting soil fertility sustainment and farmland nutriment management．With the farmland black soil as the research object，a laboratory simulation experiment was conducted to analyze the changes of soil dissolved nitrogen pool fractions［dissolved inorganic nitrogen（NH4 + -N + NO3 - -N，DIN），dissolved organic nitrogen（DON），dissolved total nitrogen（DTN）］， net nitrogen mineralization rate（NNMR），microbial biomass nitrogen（MBN）and key enzyme activities of nitrogen metabolism under the freezing-thawing cycle for clarifying mechanisms of the effects of freezing-thawing cycle on soil dissolved nitrogen transformation．Freezing-thawing cycle had significant influence on dissolved nitrogen pool fractions，nitrogen transformation processes，MBN and key enzyme activities of nitrogen metabolism in the farmland black soil（P<0.05）． The contents of NH4 + -N、NO3 - -N、DIN and NNMR decreased significantly in response to increasing cycles of freeze-thaw， but the contents of DON、DTN and MBN first increased then decreased，reaching the highest values at cycle number 6 with increment of 4.65%，5.43% and 18.38%，compared with the control check，respectively．With the increasing of freezingthawing cycle，soil protease activity significantly increased，and nitrate reductase activity first increased then decreased， reaching the highest values at cycle number 6 with 1.19 NO2 - -N µg/（g·24 h）．Therefore，it is preliminarily concluded that the reasonable freezing-thawing cycle number（1 ～ 6）could significantly promote nitrogen transformation of farmland black soil during non-growing season，and was beneficial to the accumulation of soil available nitrogen.