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温室气体排放量逐年升高导致全球变暖问题日趋严重，农业活动是温室气体排放源之一，占全球温室气体总排放量的 17%，对全球增温的贡献率达 80%[1]。因此，如何采取有效措施减少温室气体排放成为国内外研究的热点问题。
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与农业生产相关的管理措施，尤其是氮肥的大量使用是引起温室气体排放的重要因素。设施菜地作为我国蔬菜生产中的重要组成部分，因其经济效益好、集约化程度高、管理措施频繁等特点，氮肥施用过量问题普遍[2-4]，导致土壤大量氮素盈余[5]，不仅造成氮肥利用率下降，而且增加了氧化亚氮（N2O）排放。我国蔬菜栽培面积仅占农田面积的 11.4%，但 N2O 排放量却占到整个农田排放量的 21%～25%[6]。同时，土壤氮素大量盈余还能改变土壤 pH、无机氮含量及微生物类群的活性，从而影响温室气体二氧化碳和甲烷的排放[7]。黄土高原地区近年来设施栽培产业发展迅猛，但由于缺乏合理的施肥指导，生产中水氮过量投入现象普遍，如在陕西关中地区设施蔬菜种植，年氮素投入量达 1871 kg·hm-2[8]；在山西省，种植 10 年以上的设施菜地，年氮素投入量达 1741～1887 kg·hm-2。过量施用的氮肥难以被作物完全吸收利用，肥料利用率常常不足 10%[9]。而由于黄土母质发育的土壤硝化作用强，氮素转化快[10]，在日光温室栽培高量氮肥及水分投入条件下，温室气体排放问题严重[8]。
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硝化作用是在微生物驱动下氨氧化为亚硝态氮，进而氧化为硝态氮（NO3--N）的过程，尤其是北方石灰性土壤，硝化作用强烈，快速产生的土壤 NO3--N 如不及时被植物吸收，在土壤中极易发生淋溶损失[11-12]，同时，硝化过程易产生 N2O 排放[6，13]。除此之外，土壤异养生长的反硝化细菌在厌氧或部分厌氧条件下将 NO3-还原，促进了 N2O 的排放[14]。因此，有效减缓硝化和反硝化作用的进行，是降低温室气体排放提高氮肥利用效率的关键。
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生物炭是近些年被广泛应用的一种土壤改良剂，能提高土壤肥力和作物产量，同时其也被用来调控农田温室气体排放。研究认为，因其为带负荷的基团，能够吸附土壤 NH4 +，减少硝化作用底物，达到调控硝化作用的目的；同时，能够促进反硝化作用中 N2O 进一步还原为 N2，从而减少 N2O 排放[15]。但施用生物炭对 N2O 排放的影响效果不一，有研究发现，施用生物炭会促进硝化作用的过程[16]。因此，生物炭对硝化作用的调控效果需进一步研究。
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施用硝化抑制剂被认为是调控硝化作用的有效措施之一。目前常用的硝化抑制剂主要为化学合成硝化抑制剂，如双氰胺（DCD）、3，4-二甲基吡唑磷酸盐（DMPP）和 2-氯-6-三氯甲基吡啶（nitrapyrin）等。研究显示，施用硝化抑制剂能显著减少氮氧化物等温室气体的排放[17]。如 Fan 等[18]研究发现，在我国集约化蔬菜种植区，施用化学合成硝化抑制剂对 N2O 减排幅度最高可达 61%。
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化学合成硝化抑制剂抑制效果易受环境因子及农艺措施的影响，且多为化工产品，不仅应用成本高，还可能带来环境和食品安全问题[19-21]。而生物硝化抑制剂（BNIs）能够作为化学硝化抑制剂的替代物，降低其对环境的威胁，如 Opoku 等[22]研究表明，土壤添加苦楝油能够对硝化作用起到很好的抑制效果。而 BNIs 如对羟基苯丙酸甲酯（MHPP）对硝化作用同样具有较好的抑制效应[21]。虽生物硝化抑制剂环境友好且高效，但这方面的研究正处于初级阶段，且其效果可能受土壤类型及土壤理化性质的影响[23]，因此，其应用效果仍需进一步研究。
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当前，对于设施菜地硝化作用调控及温室气体减排的研究主要集中在应用化学合成硝化抑制剂方面，而对其他调控措施，尤其是生物硝化抑制剂的作用效果的研究还少有报道。因此，本研究通过开展室内培养试验，探讨生物炭及生物硝化抑制剂对黄土区日光温室土壤温室气体排放特征的影响，并以化学合成硝化抑制剂作对比，为代替化学合成硝化抑制的应用，提高设施菜地氮肥利用效率，减少温室气体排放及环境保护提供理论依据。
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1 材料与方法
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1.1 供试材料
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供试黄土采自山西省大同市阳高县（113° 44′15″E，40°22′28″N）。阳高县属中温带大陆性半干旱季风气候，年平均气温 7.8℃，近 5 年平均无霜期约 167 d，年降水量 400 mm，年平均日照时数 2543 h，土壤类型为栗钙土。供试土壤采自设施番茄地 0～20 cm 土层。采集的土壤除去石子和杂物后过 2 mm 筛，充分混匀后置于 4℃冷藏保存备用。土壤基本理化性质见表1。
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氮肥采用尿素（分析纯），供试生物炭由水稻秸秆经过 500℃高温厌氧炭化所得，其理化性质为：总碳 427 g·kg-1，总氮 13.3 g·kg-1，阳离子交换量 44.7 cmol·kg-1、比表面积 81.8 m2 ·g-1，pH 值 7.25；苦楝油（NEEM，吉安华新天然植物有限公司）、双氰胺（DCD，国药集团）、对羟基苯丙酸甲酯（MHPP，纯度 98%，安耐吉化学）。
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1.2 试验方法
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1.2.1 试验设计
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试验共设置 6 个处理，分别为不施肥（CK）、施氮（N）、施氮 + 生物炭（N+BC）、施氮 + 双氰胺（N+DCD）、施氮 + 苦楝油（N+NEEM）、施氮 + 对羟基苯丙酸甲酯（N+MHPP），每个处理设置 3 个重复。
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所有施氮处理中，氮肥施用量为 N 0.4 g·kg-1。结合文献中普遍采用的外源添加物浓度，确定生物炭添加量为干土重的 1.2%；DCD、NEEM、MHPP 用量分别为施氮量的 10%、10%、10%[22，24-26]。
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试验开始前，先称取足量的风干土样，调节土壤含水量为田间持水量（WHC，24%）的 60%， 25℃预培养 7 d 以恢复土壤微生物活性。
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1.2.1.1 土壤采集气体试验
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每个处理称取相当于 50 g 干土的土壤放入 150 mL 三角瓶中，其中 N+BC 处理先将称取的土壤与生物炭充分混匀后再装入三角瓶中，用移液枪逐滴分别加入相应浓度的尿素溶液和尿素与各外源添加物混合液 2 mL，使之尽可能充分分布于土壤中。添加去离子水调节各处理土壤含水量至 70%WHC，盖上透气封口膜，于25℃恒温培养箱避光培养，分别在培养的第 1、2、 3、5、7、10、14、20、24 d 进行气体采集。采集气体样品前，将装有样品的锥形瓶置于通气环境中 30 min，使瓶内气体浓度与室内大气浓度基本平衡。采样时在瓶塞的玻璃管外端套上带有三通阀的软管，并用同样带有三通阀的注射器抽取 30 mL 瓶内气体，抽气前反复推拉注射器以混匀瓶内气体。第一次取样完成后利用注射器抽取 30 mL 室内空气注入瓶内以补充之前瓶中的气体损失，之后密闭培养 4 h，按上述同样方法进行第二次抽样。采样结束后将瓶塞打开，通气并封口后放入培养箱中继续进行培养。培养期间用称量法补充土壤水分至目标水平[27]。
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1.2.1.2 采集土壤试验
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每个处理分别称取相当于 150 g 干土的土壤，置于 500 mL 聚乙烯瓶中，其中 N+BC 处理先将称取的土壤与生物炭充分混匀后再装入三角瓶中，用移液枪逐滴分别加入相应浓度的尿素溶液和尿素与各外源添加物的混合液，使之尽可能充分分布于土壤中。添加去离子水调节各处理土壤含水量至 70%WHC，盖上透气封口膜，于 25℃恒温培养箱避光培养，分别于 1、2、3、5、 7、10、14、20、24 d 进行土壤样品采集。培养期间用称量法补充土壤水分至目标水平。
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1.2.2 测定方法
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1.2.2.1 土壤样品
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土壤 pH 采用水土比 2.5∶1， pH 计测定；土壤矿质态氮采用 1 mol·L-1 KCl 溶液浸提（水土比 10∶1），全自动连续流动分析仪 （AA3，Bran and Luebbe，Germany）进行测定[28]。
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1.2.2.2 气体样品
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采集的气体样品在气相色谱仪 （安捷伦 7890B）对 N2O 和 CO2 浓度进行测定。
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1.2.3 计算公式
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N2O 或 CO2 排放速率按以下公式计算：
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式中，F为N2O、CO2 排放速率，单位均为μg·kg-1·h-1； ρ 为标准状况下气体密度，N2O 和 CO2 的气体密度分别为 1.25 和 1.25 kg·m-3；Δc /Δt 表示在 Δt时间内培养瓶中气体浓度的变化为 Δc，单位为 10-9·h-1；V 表示培养瓶内气体有效空间体积（m3）； m 表示各培养瓶中样品的烘干重（kg）；T 表示培养期间的温度（℃）；M 为各处理气体累积排放量 （μg），表示在 t 时间间隔（d）内，相邻两次气体平均排放速率与排放时间和土壤质量的乘积。
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1.2.4 数据处理
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采用 Excel 2016 和 SAS 9.0 进行数据处理和统计分析；采用 Sigmaplot 12.0 进行图形绘制。
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2 结果与分析
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2.1 不同处理土壤 pH 变化
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培养期间，不同处理土壤 pH 在 7.44～8.79 之间变化（图1）。从变化趋势来看，CK 处理土壤 pH 变幅较小，变化范围在 7.95～8.18 之间。与 CK 处理相比，N、N+BC、N+DCD、N+NEEM 和 N+MHPP 处理在培养开始的第 1～2 d，土壤 pH 均显著增加（P<0.05），第 3 d 开始降低，第 3～25 d，土壤 pH 均显著低于 CK 处理（P <0.05）；N+DCD 处理在第 2～25 d 培养期间，pH 均显著高于 N 处理 （P<0.05）；其他处理在整个培养期间与 N 处理相比，均无显著差异（P>0.05）。
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图1 不同处理土壤 pH 变化
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2.2 不同处理土壤矿质态氮含量变化
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从图2a 可以看出，在整个培养期间，CK 处理土壤矿质态氮含量变化较小且含量处于较低水平；各施肥处理矿质态氮含量均显著高于 CK 处理 （P<0.05），而各施肥处理间差异不显著。
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由图2b 可知，在整个培养期间，NH4 +-N 含量变化较小，保持较低的水平；N、N+BC、N+NEEM 和 N+MHPP 处理，NH4 +-N 含量无显著差异且均呈现先增加后降低的趋势，在培养开始的第 2 d，各处理 NH4 +-N 含量达到最大值，分别为 300、306、264 和 265 mg·kg-1；在培养开始的 1～5 d 内，各处理 NH4 +-N 含量均显著高于 CK 处理（P<0.05），在第 7 d 后，各处理 NH4 +-N 含量均显著降低且与 CK 处理相比无显著差异（P>0.05）。N+DCD 处理的 NH4 +-N 含量呈现先增加后降低的趋势且均保持在较高水平，在 2～25 d，NH4 +-N 含量均显著高于其他处理。在培养期间，N+BC、N+NEEM 和 N+MHPP 处理与 N 处理相比，NO3--N 含量无显著差异，且均显著高于 CK 和 N+DCD 处理（P <0.05）（图2c）。
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图2 不同处理土壤矿质态氮（a）、NH4 +-N（b）和 NO3--N（c）含量变化
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2.3 不同处理土壤 N2O 排放速率及累积排放量变化
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从图3a 可以看出，N、N+BC、N+DCD、N+ NEEM 和 N+MHPP 处理的 N2O 排放速率变化趋势基本一致，N2O 排放主要集中在培养前期，在后期排放速率均较低。各处理 N2O 排放速率基本表现为 N>N+BC 和 N+NEEM>N+MHPP>N+DCD>CK 处理。在培养结束时，N+BC、N+DCD、N+NEEM 和 N+MHPP 处理 N2O 累积排放量分别为 41.38、 15.15、42.70 和 32.90 μg，较 N 处理（53.02 μg） 相比，累积排放量分别显著降低了 21.9%、71.4%、 19.5% 和 37.9%（图3b）。
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图3 不同处理土壤 N2O 排放速率（a）和累积排放量（b）变化
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2.4 不同处理土壤 CO2 排放速率及累积排放量变化
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N、N+BC、N+DCD、N+NEEM 和 N+MHPP 处理 CO2 排放速率变化趋势基本一致，主要集中在培养前期，在后期排放速率均较低（图4a）。从 CO2 累积排放量可以看出，在培养期间，各处理 CO2 累积排放量均呈现逐渐增加的趋势。结束时，N+BC、 N+DCD、N+NEEM 和 N+MHPP 处理 CO2 累积排放量分别为 4951、3616、4736 和 5037 μg，较 N 处理（5624 μg）累积排放量分别降低了 12.0%、 35.7%、15.8% 和 10.4%（图4b）。
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2.5 土壤 N2O 和 CO2 累积排放量与土壤矿质态含量的关系
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通过回归分析可知，土壤 N2O 和 CO2 累积排放量与土壤 NH4 +-N 含量和 pH 呈显著的负相关关系 （图5a，c，d，f），与 NO3--N 含量呈显著的正相关关系（图5b，e）。
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图4 不同处理土壤 CO2 排放速率（a）和累积排放量（b）变化
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图5 N2O（a，b，c）和 CO2（d，e，f）累积排放量与土壤矿质态含量和 pH 的线性回归分析
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3 讨论
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3.1 添加生物炭对土壤氮素硝化作用及温室气体排放的影响
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本研究发现，与单施化肥处理相比，在黄土区设施菜地土壤添加 500℃制备的水稻秸秆生物炭，添加量为 1.2% 时，二者间土壤矿质态氮含量变化无显著差异，但显著降低土壤 21.9% 的 N2O 排放，该结果表明，添加生物炭对土壤硝化作用没有产生显著影响，但能够降低黄土区设施菜地土壤 N2O 的排放。这一研究结果与前人研究结果较为一致，如王先芳等[29]研究发现，设施菜地施用生物炭对土壤硝化作用并未起到抑制作用，甚至促进了硝化作用的进行。同时，不少研究也发现，土壤添加生物炭有利于减少土壤 N2O 排放。如 Wu 等[30] 研究表明，在室内培养条件下，向黑钙土添加小麦秸秆生物炭能够显著降低 N2O 排放，降低幅度达 55%～96%。程效义等[31]发现在棕壤玉米旱田添加玉米秸秆生物炭后，可显著降低 21.76% 的 N2O 排放量。Zhang 等[32]在水旱轮作中小麦季施用生物炭，发现施用生物炭能够显著降低 N2O 排放量，降低幅度达 38%～48%。土壤施用生物炭降低 N2O 排放可能与生物炭促进 N2O 向 N2 的转化有关，而这一过程的控制与土壤 nosZ 基因密切相关[33]。研究表明，在中性和碱性土壤中，N2O 排放受 nosZ 基因调控，nosZ 基因编码的氧化亚氮还原酶在反硝化作用中将 N2O 还原为 N2，导致 N2O 排放量降低[34]。施用生物炭能够增加 nosZ 基因丰度，直接促进了 N2O 的还原[35-36]。
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本研究中，施用生物炭能够降低土壤 CO2 排放，这与前人研究结果一致。廖添怀[37]研究发现，稻田红壤中添加生物炭能够显著降低 CO2 累积排放量；Wang 等[38]研究发现，施用生物炭对减少 CO2 排放效果显著。生物炭添加减少 CO2 排放与其减缓土壤有机碳分解有关，生物炭的物理结构和化学组成是其影响有机碳分解的主要原因[39-40]。其多孔结构能够吸附有机碳进而抑制了微生物对有机碳的降解作用；同时，生物炭也能促进土壤中稳定态有机无机复合体的形成，封存部分有机碳，进而减少有机碳的矿化[37，41]。
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3.2 硝化抑制剂对硝化过程和温室气体排放的影响
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从研究结果来看，硝化抑制剂的添加对土壤矿质态氮含量及 N2O 排放影响存在差异。添加 DCD 处理在整个培养期间 NH4 +-N 含量均处于较高水平，NO3--N 含量显著低于其他施肥处理，且显著降低了土壤 N2O 和 CO2 排放，这与李双双[42]的研究结果一致。土壤硝化反应主要分为 2 个阶段完成，即NH4 +被氧化为 NO2- 的氨氧化过程和 NO2- 被氧化为 NO3-的亚硝酸盐氧化过程。硝化抑制剂施入土壤后主要抑制硝化反应的第一阶段，而这一阶段会产生 N2O，因此，施用硝化抑制剂可以减少 N2O 的排放[43]。氮肥施用后发生硝化反应，在生成NO3-的同时释放出 H+，从而降低 pH，是引起无机碳释放的一个主要原因[44]；而土壤 pH 也是影响土壤 N2O 排放的一个重要因素，潘亚男等[45]对已有研究进行统计发现，N2O 排放与土壤 pH 呈现显著的负相关关系。本研究也发现，土壤 N2O 和 CO2 排放与土壤 pH 呈现显著的负相关关系（图5c，f）。施用生物炭和 MHPP 对 N2O 和 CO2 减排效果不及 DCD 处理，一方面与 DCD 显著抑制了硝化作用进行有关，另一方面可能与 DCD 减缓了土壤 pH 的降低有关。虽然施用化学合成硝化抑制剂如 DCD 对硝化作用有较好的抑制作用，然而其引起的生态环境及食品安全问题也逐渐受到关注，如在新西兰牛奶中已检测出有 DCD 残留[19]，在河流中检测到 nitrapyrin 的存在[20]，因此，采用生物硝化抑制剂替代对于农业可持续发展及环境保护十分必要。
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有研究发现，苦楝提取物能够作为一种硝化抑制剂，降低土壤 NO3--N 累积及温室气体排放，如 Opoku 等[22]用 pH 为 6 的粉质壤土进行培养试验发现，添加苦楝油能够显著抑制硝化作用的进行； Montes-Molina 等[46]在施入有机肥的土壤中添加苦楝提取物能够显著降低 NO3--N 的累积及 CO2 排放。从本研究结果来看，与单施化肥相比，添加苦楝油对研究区土壤硝化作用并未产生显著效应。Mendez-Bautista 等[47]研究也表明，施肥土壤添加苦楝提取物后对土壤硝化作用未产生显著影响，但是降低了 CO2 排放。而在本研究中，添加苦楝油不仅降低了 CO2 排放，同时也显著降低了 N2O 排放。其降低 CO2 排放的原因可能在于抑制了部分微生物的活动，降低了土壤有机碳的矿化[46]；而降低 N2O 排放的原因可能与生物炭相似，与促进 N2O 向 N2 的转化有关。
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MHPP 添加能够抑制土壤 N2O 和 CO2 的排放（图3，4）。MHPP 作为一种生物硝化抑制剂能够影响氨氧化微生物酶活性进而抑制硝化作用进行[21]。赖晶晶等[24] 研究发现，在紫色土添加 MHPP 后能够抑制土壤中 NH4 +向 NO3-的转化，同时降低 N2O 排放，对土壤硝化速率表现出了较强的抑制效果。Nardi 等[48]研究表明，在 pH 为 6.8 的壤砂土添加高量 MHPP 能够显著降低土壤氨氧化细菌和氨氧化古菌的丰度，对土壤硝化作用有显著抑制效应。本研究中，添加 MHPP 对硝化作用并未表现出明显抑制效果的原因可能在于两方面。一方面，研究区土壤为碱性，而 MHPP 作为一种弱有机酸，在碱性环境中易解离成阴离子[49]，同时，与易被微生物分解有关[48]；另一方面，可能与 MHPP 添加量较少有关，研究发现，当土壤添加生物硝化抑制剂量较少时，对硝化作用不能产生明显的抑制作用[23]。但值得关注的是，添加 MHPP 显著降低了土壤 N2O 排放，减排达 37.9%，这可能与 MHPP 本身 67% 的较高含碳量促进反硝化过程 N2O 向 N2 的转化有关。
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针对生物炭在温室气体减排方面已有不少研究，但结论不一[26]。而生物炭对黄土区设施菜地土壤温室气体减排效应的研究还相对较少。生物硝化抑制剂对温室气体的减排效果受土壤类型及理化性质的影响较大[21]，其在黄土区设施菜地土壤上的应用效果鲜有报道，更未见其田间应用的研究。本研究生物炭及生物硝化抑制剂在黄土区设施菜地土壤温室气体减排方面均表现出了较好的效果，为下一步进行田间验证其对减排效应和对作物生长的影响，指导农业生产实践和环境保护奠定了良好基础。
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4 结论
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在黄土区设施菜地土壤添加 1.2% 生物炭、 10% 苦楝油及 10%MHPP 对土壤硝化作用抑制效果不佳，但对土壤 N2O 排放具有明显的抑制效应，其中，MHPP 减排效果最佳；同时，在 CO2 减排方面，生物炭、苦楝油及 MHPP 同样具有相应的减排效果，这一结果对于提高黄土区设施菜地氮肥利用效率及环境保护具有重要意义。但在当前添加量下，生物炭及生物硝化抑制剂对温室气体排放的减排效果不及当前广泛使用的化学合成硝化抑制 DCD。因此，生物炭及生化硝化抑制剂的不同添加量对硝化作用抑制及温室气体的减排效应需进一步探究。同时，关于二者对温室气体减排效应的内在机制也需进一步研究。
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摘要
通过室内培养试验研究生物炭及生物硝化抑制剂添加对黄土区设施菜地土壤 N2O 和 CO2 排放的影响，并与化学合成硝化抑制剂作对比。试验设置 6 个处理：不施肥（CK）、施氮（N）、施氮 + 生物炭（N+BC）、施氮 + 双氰胺（N+DCD）、施氮 + 苦楝油（N+NEEM）和施氮 + 对羟基苯丙酸甲酯（N+MHPP）。结果表明，与 CK 处理相比，各施氮处理均显著增加了土壤矿质态氮含量及 N2O 和 CO2 累积排放量，其中，以 N 处理最高。与 N 处理相比，N+DCD 处理显著降低了土壤 NO3 - -N 含量，而增加了土壤 NH4 + -N 含量，其他处理无显著差异。培养结束时，N+BC、N+DCD、N+NEEM 和 N+MHPP 处理均显著降低了 N2O 和 CO2 累积排放量，其中，N2O 降低幅度分别为 21.9%、71.4%、19.5% 和 37.9%，CO2 降低幅度分别为 12.0%、35.7%、15.8% 和 10.4%。试验表明，黄土区设施菜地土壤施用生物炭及生物硝化抑制剂对温室气体减排效果显著，但在当前添加量下其减排效果仍不及化学合成硝化抑制剂双氰胺处理。
Abstract
An incubation experiment was conducted to investigate the effects of biochar and biological nitrification inhibitors on N2O and CO2 emissions from intensive cultivated greenhouse vegetable soil in the Loess Plateau. The effects were also compared with the widely used synthetic nitrification inhibitors. This experiment included six treatments as following：no fertilizer（CK），nitrogen fertilization（N），nitrogen fertilization+biochar（N+BC），nitrogen fertilization+dicyandiamide （N+DCD），nitrogen fertilization+neem seed oil（N+NEEM）and nitrogen fertilization+methyl 3-（4-hydroxy-phenyl） propionate（N+MHPP）. The results showed that nitrogen fertilization strongly increased soil mineral nitrogen content and N2O and CO2 cumulative emissions. The greatest soil mineral nitrogen content and N2O and CO2 cumulative emissions were observed in the N treatment. Among all tested inhibitors，only DCD addition significantly reduced NO3 - -N content but increased NH4 + -N content. Compared with N treatment，the N+BC，N+DCD，N+NEEM and N+MHPP treatments significantly reduced the cumulative N2O emissions with 21.9%，71.4%，19.5% and 37.9%，respectively，and CO2 cumulative emissions with 12.0%，35.7%，15.8% and 10.4%，respectively. In summary，biochar and biological nitrification inhibitor are effective in inhibiting N2O and CO2 emissions from greenhouse vegetable soil in Loess Plateau. However，the effects of greenhouse gas emission reduction were not superior to the widely used synthetic nitrification inhibitor （DCD）at the current dosage.