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西瓜是我国重要的经济作物，也是北京市重要特色瓜果作物，在维持京郊农业产业、保障北京果蔬供应中具有重要作用。据北京市农业技术推广站统计，2022 年西瓜种植面积约 0.24 万 hm2。然而，由于北京地区可用耕地面积有限，西瓜栽培种植存在长期连作导致土壤退化、营养不均衡以及土传病原微生物累积等突出问题。兼性寄生真菌尖孢镰刀菌（Fusarium oxysporum f. sp. niveum）是一种引起西瓜枯萎病的重要致病菌，其寄主范围广泛，可在瓜类、茄科、豆科及花卉等 100 多种植物上引发枯萎病，并长期存活于土壤中[1-3]。尖孢镰刀菌的侵染破坏了植株根际微生物群落稳态，严重影响西瓜的产量与品质，可造成西瓜产量损失 30%～50%[4-5]。
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植物根际土壤含有丰富的微生物群落，非生物和生物因素均能够引起根际土壤微生物群落的动态变化[6]。已有报道显示，紫花苜蓿土壤真菌群落随着种植年限的变化表现为先减少后增多的趋势，且与 pH 值、速效氮和有机碳等土壤理化性质显著相关[7]。菊花健康植株根际土壤细菌与患病植株相比，酸杆菌门（Acidobacteria）、芽单胞菌门（Gemmatimonadetes）、硝化螺旋菌门（Nitrospirae）占比高，由此推测枯萎病降低了菊花等植物根际土壤中细菌种群的丰富度[8]。西瓜、黄瓜等抗枯萎病品种的根际土壤微生物与易感病品种相比较，细菌和放线菌的相对丰度较高，共有的优势菌门从高到低分别为变形菌门（Proteobacteria），厚壁菌门（Firmicutes），酸杆菌门，放线菌门（Actinobacteria），芽单胞菌门，拟杆菌门（Bacteroidetes）等；而真菌和镰孢菌相对丰度较低，由此推测植物基因型对根际土壤微生物群落结构有显著影响[9-11]。此外，套种黑皮冬瓜可提高香蕉枯萎病患病植株土壤细菌变形菌门、厚壁菌门、酸杆菌门、芽单胞菌门和拟杆菌门的相对丰度，降低绿弯菌门（Chloroflexi）和放线菌门的相对丰度，由此推测套种方法改变了土壤细菌群落结构，增加了土壤细菌的多样性及丰富度[12]。
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根际促生菌（PGPR）是植物根际土壤微生物群落的重要组成部分，也是主要的生防微生物资源，能有效减轻环境胁迫对植物的损伤，维护土壤微生物群落结构稳定，显著拮抗病原菌生长[13]。最常见的根际促生菌有假单胞菌属（Pseudomonas）、芽孢杆菌属（Bacillus）等[14]。本研究通过对北京地区西瓜枯萎病病害发生土壤中微生物群落变化的解析，结合病原菌与根际细菌群落的相关网络分析，找到了与镰刀菌数量消减直接相关的潜在细菌菌属，对防控西瓜枯萎病、增加西瓜产量、减少环境污染和维持西瓜农业可持续发展都具有重大意义。
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1 材料与方法
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1.1 供试材料
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西瓜根际土壤样品采自北京市大兴区、昌平区、密云区的 6 个种植园（表1），各采样地块均连续种植西瓜嫁接苗 3 年。采用随机取样法在各个采样地点分别采集健康植株、发病植株的根际土壤以及散土各 3 份。
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1.2 土壤理化性质的测定
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参照《土壤农化分析》[15]测定散土样品的土壤 pH、电导率、全氮、碱解氮、全磷、有效磷、全钾、速效钾、全碳以及土壤悬液铵态氮、硝态氮等理化性质。以土水比为 1∶2.5，利用复合玻璃电极仪测定土壤 pH；以土水比为 1∶5，利用电导率仪测定土壤电导率；利用流动分析仪测定土壤悬液的铵态氮和硝态氮含量；采用半微量凯氏定氮法测定土壤全氮；采用碱解扩散法测定碱解氮；采用钼锑抗比色法测定土壤全磷和有效磷；采用火焰光度法测定土壤全钾和速效钾；采用重铬酸钾容量法-外加热法测定全碳。
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1.3 西瓜根际土壤基因组的提取与检测
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利用 FastDNA Spin Kit For Soi（MP） 试剂盒提取根际土壤样品 DNA。研钵灭菌后加入液氮，将 0.5 g 土壤样品研磨至粉状，装入 Lysing Matrix E tube 中，按照 MP 试剂盒说明书继续操作。利用核酸定量仪测定 DNA 核酸浓度与纯度，DNA 于-20℃保存备用。
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1.4 16S rRNA PCR 扩增及扩增子样品的准备
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16S rRNA 扩增使用带有不同 barcode 序列的 V3～V4 区通用引物 534F（5 ′-CCAGCAGCCGCGGTAAT-3 ′） 和 783R（5′-ACCMGGGTATCTAATCCKG-3′） 进行扩增[16]。50 μL PCR 体系：Mix 25 μL，534 F 与 783 R 引物各 2 μL，DNA 30 ng，ddH2O 补足至 50 μL；PCR 反应程序：95℃预变性 3 min；94℃变性 45 s，53℃退火 1 min，72℃延伸 1 min，共 35 个循环；72℃ 延伸 10 min。扩增结束后，使用 OMEGA 纯化试剂盒进行胶回收。用 Nanodrop 检测已纯化产物，按照 marker 250 bp 条带的净光密度值进行标准化后进行等质量 DNA（150 ng）混样，采用双端 Nova-PE250 模式在北京诺禾致源生物信息科技有限公司进行测序。
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1.5 扩增子数据处理和分析
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将包含正向、反向序列文件的 16S rRNA 基因下机测序数据与 barcode 序列文本文件上传至 Galaxy 平台；去除 barcode 序列与正反向引物序列；利用 Flash 工具将正反向序列拼接；去除非细菌序列后生成降维的特征表进行下游分析[17]。将序列按照 97% 的相似度水平进行聚类，生成 OTU 表进行后续分析。根据去趋势对应分析（DCA），发现第一轴数值小于 3，因此选用冗余分析（RDA），对土壤理化性质和土壤细菌群落的相关性进行分析，明确驱动细菌群落发生变化的主要影响因子。利用 Chao1 和 Shannon 指数来表征根际土壤微生物群落 α 多样性； 基于 Bray-Curtis 距离对微生物群落相似性进行主成分分析（PCoA）；基于细菌 OTU 丰度表和 SparCC 算法进行群落相关性网络分析，将细菌 OTU 丰度表和镰刀菌 OTU 数据进行等量标准化后合并，再通过相关性网络分析构建细菌真菌共生网络，利用 Gephi 0.9.2 对网络化数据进行分析[18]；使用在线平台 MicrobiomeAnalyst（https://www.microbiomeanalyst.ca/） 和 ImageGP（http://www.ehbio.com/ImageG/）进行可视化；利用 GraphPad Prism 9.1.1 完成方差分析[19-20]。
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2 结果与分析
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2.1 不同地区土壤理化性质分析
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对昌平区、大兴区、密云区 3 个区的 6 个采样地区散土理化指标进行方差分析（表2），发现 6 个采样地区的土壤养分均存在显著性差异，其中长子营镇东北台村（DBT）地区样品 pH 最高，为 8.17，全氮、全磷、碱解氮、有效磷及速效钾含量均较低；兴寿镇西营村（XS）地区除了土壤电导率较高外，其他指标尤其是可被植物直接利用的速效养分含量均相对偏低，说明该园区土壤肥力可能较低，同时还发现当地土壤 pH 偏高，推测其盐渍化程度较重。
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进一步分析土壤理化性质与细菌群落的相关性表明（图1），铵态氮含量对于 DBT，SH 和 XS 3 个取样地区的土壤细菌群落组成影响较大；硝态氮和 pH 的差异主要影响 DXF 和 PGZ 取样地区的土壤细菌群落组成；HY 地区的土壤细菌群落组成则主要受全钾和有效磷的含量影响。总体来说，电导率、全氮、全磷、全钾、碱解氮、有效磷、速效钾及硝态氮的含量对土壤细菌群落的影响高于 pH 和铵态氮。
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注：数据为平均值 ± 标准误，不同小字母表示 0.05 水平上差异显著。
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2.2 西瓜根际土壤细菌群落的组成分析
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北京 6 个地区 36 份西瓜根际土壤样品共产生 16190 条 16S rRNA 基因序列。利用 RDP 数据库注释后，所有发病和健康土壤样本共检测到 12 个细菌门（图2A），以变形菌门（Proteobacteria，发病根际占比为 41.6%，健康根际占比为 41.9%）、放线菌门（Actinobacteria，发病根际占比：26.5%，健康根际占比：29.9%）和厚壁菌门（Firmicute，发病根际占比：9.3%，健康根际占比：9.4%）为主，且健康和发病根际土壤中丰度较为接近。其中丰度最高的变形菌门主要由 Alphaprotobacteria，Betaprotobacteria， Gammaprotobacteria 和 Deltaprotobacteria 4 个菌纲组成， Betaprotobacteria 菌纲（发病根际占比：10.7%，健康根际占比：7.8%，t 检验，P=0.022）在发病样品中显著富集，而 Gammaprotobacteria 菌纲（发病根际占比： 11.7%，健康根际占比：15.3%，t 检验，P=0.012） 和 Deltaprotobacteria 菌纲（发病根际占比：4.6%，健康根际占比：3.9%，t 检验，P=0.04）在健康样品中显著富集。在属水平（图2B），可以观察到芽孢菌属 （Bacillus）在发病植株根际环境中显著富集（t 检验， P=0.026），亚硝化球菌属（Nitrososphaera）、壤霉菌属（Agromyces）在健康植株根际环境中显著富集（t 检验，P=0.018、0.026）。整体来看，发病与健康的西瓜根际植株群落组成存在显著差异。
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图1 土壤理化因子与散土细菌群落冗余分析
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注：EC，电导率；TN，全氮；TP，全磷；TK，全钾；AN，碱解氮；AP，有效磷；AK，速效钾；NH+ 4-N，铵态氮；NO-3-N，硝态氮；TC，全碳。
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2.3 西瓜根际土壤细菌群落多样性分析
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α 多样性分析采用了 Chao1 和 Shannon 指数来描述西瓜根际土壤的细菌组成丰度和丰富度差异。综合分析所有地区健康和发病植株根际细菌多样性，发现健康土壤样品的多样性指数均值与中位数均大于发病土壤样品（图3A 和 C），说明健康植株根际环境中细菌的丰度和丰富度均高于发病植株根际环境。为深入探究不同采样地区间健康与发病样品中细菌的差异，我们将样品分组细化至采样地区间发病土壤样品与健康样品比较，发现 DBT、 DXF 和 SH 地区的发病土壤样品细菌丰度和丰富度较健康土壤样品显著下降（图3B 和 D）；而 HY 地区的发病土壤样品细菌仅丰富度较健康土壤样品显著下降（图3D）；其余地区发病与健康土壤样品间细菌差异不显著（图3B 和 D）。
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图2 发病和健康西瓜根际土壤细菌群落组成比较
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注：A. 门水平（变形菌门细分至纲水平）；B. 属水平；图中只列出百分比前 10 的菌门或菌属。
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图3 西瓜根际土壤样品细菌群落 α 多样性分析
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注：A. 发病与健康样品的 Chao1 指数对比；B. 各个地区发病与健康样品的 Chao1 指数对比；C. 发病与健康样品的 Shannon 指数对比；D. 各个地区发病与健康样品的 Shannon 指数对比。不同取样地区的健康与发病样品间存在显著差异，P<0.01。
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主成分分析结果表明，6 个地区的西瓜根际细菌群落结构分布呈现显著的区域性差异（P<0.001， R2 =0.549，图4A），同时样品聚类分析也说明地域因素对于西瓜根际细菌群体的影响大于病原微生物引起的群落结构变化（图4B）。
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图4 不同采样地区西瓜根际细菌群落
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注：A. β 多样性分析；B. 树状聚类分析。
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2.4 健康和发病植株根际细菌群落网络相关性分析
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发病土壤样品与健康土壤样品相比，网络节点 （度）增加，连接（边）减少，模块度升高，且可明显观察到假单胞菌属及芽孢菌属在网络中占据更重要的位置（图5），例如发病组中 OTU_13911 芽孢菌为网络节点，OTU_43 假单胞菌为连接节点，而这两组 OTU 在健康组中均处在外围。假单胞菌属及芽孢菌属可能与病原菌之间存在一定联系，而植物在感受到病原菌侵染后，存在主动改变自身根际群落组成，富集更多对自身有益微生物的趋势。
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2.5 镰刀菌相关类群分析
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进一步根据镰刀菌属与发病土壤中细菌群落相关性构建细菌真菌共生网络，我们发现与镰刀菌直接相关的细菌 OTU 分布在 5 个细菌菌门，分别为变形菌门（Proteobacteria，36 OTUs，40.91%）、放线菌门（Actinobacteria，30 OTUs，34.09%）、芽单胞菌门（Gemmatimonadetes，13 OTUs，14.77%）、厚壁菌门（Firmicutes，4 OTUs，4.55%）以及拟杆菌门（Bacteroidetes，4 OTUs，4.55%）。其中也存在被归类为节点 OTU 的芽孢菌属与假单胞菌属，且与镰刀菌属丰度呈正相关（图6）。因此我们推测芽孢菌与假单胞菌在发病土壤的群落组成中发挥重要作用。
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3 讨论
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西瓜枯萎病作为西瓜最严重的病害之一，对农业生产造成巨大损失。现有的抗病育种、嫁接、土壤消毒、化学防治等方法均存在不同程度的缺点或限制，而生物防治中的生防菌株来源比较单一，筛选过程具有一定的偏好性，导致在筛选过程中潜在的功能菌群被忽略[21-24]。因此对植株根际微生物，尤其是发病植株根际微生物菌落组成的分析十分重要。本研究通过对北京市周边大兴区、昌平区和密云区的 6 个采样点的健康与发病西瓜植株根际土壤进行研究，结合土壤理化性质，发现根际微生物组成受地域影响最大，其次与植物是否患病相关 （图1 和 4，表2）。
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图5 西瓜根际微生物群落互作网络
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注：A. 发病植株根际土壤微生物网络；B. 发病土壤网络节点预测；C. 健康植株根际土壤微生物网络；D. 健康土壤网络节点预测。
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图6 镰刀菌属与西瓜根际微生物群落中细菌菌属的网络相关性分析
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注：A. 与镰刀菌属直接相关的细菌 OTU 分析（橘黄色线条代表正相关作用，绿色线条代表负相关作用）；B. 与镰刀菌直接相关的细菌菌门和菌属。
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已有报道表明，土壤氮、磷、钾含量直接与植物根际土壤微生物量显著相关；土壤中的碳含量则主要以可利用碳的形式影响其中微生物的功能活性；土壤速效养分会引起土壤细菌和古菌群落变化；土壤氮元素含量偏高在一定程度上促进植株徒长，地上部分生长过旺，田间郁闭，抗性降低，容易被病原菌侵染[14，25-28]。本研究发现，磷元素和钾元素对细菌群落的组成影响大于游离氮元素，是影响土壤细菌群落变化最主要的理化因子，而 Betaprotobacteria 菌纲与芽孢菌属在发病根际土壤样品中显著富集（图2），健康根际土壤 α 多样性的 Chao1 和 Shannon 指数均高于发病根际土壤（图3）。 DBT 和 SH 地区的发病土壤样品与健康土壤样品相比较 Chao1 与 Shannon 指数差异显著，且电导率、全氮、全磷、速效钾、铵态氮等理化性质指标明显偏低，由此推测指数差异可能与氮、磷、钾元素的缺乏相关，同之前的很多报道结论相一致[29-30]。植物根际细菌多样性、相对丰度与植物病害密切相关，本研究推测根际微生物的组成和变化可能受到植物的调节，当植物面临病原菌侵染时，存在“求救”机制，会主动分泌次生代谢产物改变土壤理化性质，影响根系的菌群组成，而被招募的菌群为更好地适应环境也会形成竞争机制，导致特定种属的细菌在发病植株根际富集，降低了土壤的 α 多样性[31-32]。
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通过配施土壤调理剂与生防菌剂，可改变土壤理化性质，改善土壤微生物环境，提高土壤养分，因此研发适用的生防菌剂尤为重要[28]。由于芽孢菌属与假单胞菌属具有可培养性、易分离性以及前期丰富的研究基础，生防菌剂的筛选大都集中在这些菌属中[19-20，33]。通过构建健康与发病植株根际土壤微生物互作网络，我们也发现了芽孢菌属与假单胞菌属在发病网络中逐渐占据重要位置（图5）。除芽孢菌属与假单胞菌属外，我们还发现与镰刀菌属直接相关的其他细菌菌属，其中包含已报道的与根际健康稳定相关的菌属（例如 Lysobacter， Microbacterium，Paenibacillus 等）（ 图6） 和报道较少或尚未被报道的菌属（Actinobacteria，Chloroflexi， Haliangium 以及 Streptomyces 等）[34-35]。以上结果说明生防菌剂的选择需要因地制宜，考虑当地土壤理化组成的同时也要考虑土壤微生物组成的特殊性。
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4 结论
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微生物组分析发现发病与健康的西瓜根际植株群落组成存在显著差异，健康植株根际环境中微生物的丰度和丰富度均高于发病植株根际环境微生物，且构成的细菌群落网络更加稳定。本研究发现了 5 个细菌菌门 19 个菌属与镰刀菌属存在潜在的直接作用关系，丰富了开发微生物生防制剂的多样性，此结果也可以指导后续有目的的筛选特色生防菌株，为西瓜枯萎病的防治提供科学依据。
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摘要
通过系统分析北京地区西瓜根际微生物组，显示了细菌群落结构分布的显著区域性，磷元素和钾元素是影响西瓜根际菌群组成最主要的因子；扩增子测序分析表明，健康植株比发病植株根际土壤群落结构更为稳定，节点微生物更多；网络分析发现了来自 5 个菌门的 19 个菌属与镰刀菌属直接相关，其中芽孢菌属与假单胞菌属与镰刀菌属丰度呈正相关。通过对比西瓜健康植株与镰刀菌侵染植株根际细菌组成差异，并构建相关性网络发现了潜在的枯萎病防治菌群，为北京西瓜枯萎病预警和防控奠定了基础。
Abstract
This study comparatively analyzed the rhizosphere microbiome of watermelon in Beijing. The results showed that the microbial composition was affected largely by geographic areas，and phosphorus and potassium were two major factors in microbiome shaping. The bacterial community network in the healthy rhizosphere was more stable and had more hubs than that of diseased plants. Ninth bacterial genera from 5 phyla were defined directly related to Fusarium，in which Bacillus and Pseudomonas were positively correlated with fusarium wilt. Through a comprehensive study on the difference of rhizosphere bacteria composition between healthy and Fusarium infected watermelon plants by amplicon sequencing，we constructed a correlation network and identified the promising bacterial community in preventing bacterial blight. These findings paved the way for early detection and control of watermelon fusarium wilt in the Beijing area.