摘要
生物结皮在黄土丘陵区广泛发育，显著影响 0 ～ 10 cm 土壤物理、化学及生物学属性。为明确不同发育年限的生物结皮对土壤质量的影响，利用土壤质量指数（SQI）综合评价该区发育年限为 1 ～ 30 年的生物结皮及其下层 0 ～ 2、2 ～ 5、5 ～ 10 cm 土层土壤质量，采用主成分及相关性分析确定了生物结皮改善土壤质量的关键因子。结果表明：（1）随着发育年限的增加，生物结皮层及下层土壤物理、化学及生物学属性明显改善。生物结皮降低了土壤容重，提高了土壤田间持水量、总孔隙度和磷酸酶活性，提升了土壤有机质、全氮、全磷、有效磷含量。（2）生物结皮对土壤质量的提升作用随着土层深度的增加而降低。相同年限下，生物结皮层与 0 ～ 2 cm 土层 SQI 相差 0.11 ～ 0.30，而 0 ～ 2 与5～ 10 cm 土层 SQI 相差 0.03 ～ 0.06。（3）生物结皮对土壤质量的改善与其发育年限有关。生物结皮层 SQI 在其发育前 3 年提升至 0.64，0 ～ 2 cm 土层 SQI 在生物结皮发育前 5 年提升至 0.56，较撂荒地提高了 48.82%；生物结皮层、0 ～ 2 cm 土层 SQI 均在第 13 年左右达到最高值，分别为 0.85 和 0.67，而后趋于稳定。（4）土壤有机质和全氮含量的提高是生物结皮改善土壤质量的关键因子。研究明确了不同发育年限的生物结皮对土壤质量的综合影响，强化了生物结皮生态功能认识。
Abstract
Biological soil crusts is widely developed in hilly Loess Plateau region，which significantly affects the soil physical，chemical and biological properties of 0-10 cm soil layer. To clarify the comprehensive effect of biological soil crusts of varying developmental ages on soil quality，the soil quality index（SQI）was employed in this study to evaluate the effects of biological soil crusts aged 1 to 30 years on soil quality across different layers，specifically the biological soil crusts layer， namely，0–2，2–5 and 5–10 cm. Principal component and correlation analysis were utilized to identify the key factors of improving soil quality. The results showed that：（1）With the increase of development years，the physical，chemical and biological properties of biological soil crusts layer and subsoil layer were obviously improved. Biological crust decreased soil bulk density，increased soil field water capacity，total porosity and phosphatase content，and increased soil organic matter， total nitrogen，total phosphorus and available phosphorus contents.（2）The improvement of soil quality by biological soil crusts decreased with increasing soil layer depth. Within the same year，the difference between SQI of biological soil crusts layer and 0–2 cm soil layer ranged from 0.11 to 0.30，while the difference between 0–2 and 5–10 cm soil layers was only 0.03 to 0.06.（3）The improvement of soil quality by biological soil crusts was related to the years of development. The SQI of the biological soil crusts reached 0.64 within the first three years of development，and the SQI of 0–2 cm soil layer increased to 0.56 in the first five years of biological soil crusts development，which was 48.82% higher than that of abandoned land. The SQI of biological soil crusts layer and 0–2 cm soil layer reached the highest values around the 13th year，which was 0.85 and 0.67，respectively，and then tended to stabilize.（4）Soil organic matter and total nitrogen content were the key factors that improve soil quality through biological soil crusts. This study clarified the comprehensive effect of biological soil crusts of varying ages on soil quality，and strengthened the understanding of ecological function of biological soil crusts.
土壤质量是土壤维持生产、保障环境质量、促进动植物健康能力的综合反映，是影响陆地生态系统持续健康发展的重要因素。黄土丘陵区受气候、植被及地形等自然条件制约，土壤贫瘠、肥力低、结构差，土壤质量提升困难[1]。生物结皮作为该区常见的地被物[2]，具有固氮、固碳和提高土壤水分含量等重要生态功能，是干旱半干旱地区土壤质量的重要影响因素之一[3]。目前，已有不少研究证实，生物结皮可改变土壤结构、容重、孔隙度等物理属性[4]，提高土壤有机质、氮、磷等养分含量[5]，并改善土壤酶活性、微生物活性及丰度等生物属性[6-7]，在提升土壤质量和防止土壤退化过程中具有重要作用。
土壤质量指数（SQI）是量化评估土壤质量的方法，通过对土壤物理、化学和生物特性进行分析，评价土壤的生态功能与环境功能[8]，常被用于土地利用方式改变或管理条件下的土壤质量评价[9-10]。土壤容重、颗粒组成、土壤有机质、氮素、磷素含量、土壤磷酸酶活性等指标常被用来计算 SQI[11-12]。目前，国外已有少数研究探索了不同类型生物结皮对土壤质量的影响，证实了生物结皮对土壤质量具有改善作用[10]。然而，生物结皮随着发育年限的增长会经历从藻结皮到藓结皮的演替过程[13]，影响着土壤的物理、化学、生物属性，导致土壤质量改变。如赵允格等[14-15]对比了不同年限生物结皮及下层理化属性发现，发育 10 年后的生物结皮对土壤有机质、全氮、含水量等土壤属性的影响要显著高于其初期阶段。那么，在不同发育年限中的生物结皮对土壤质量的影响是否相同、生物结皮主要通过哪些因素影响土壤质量等问题仍不清楚，阻碍了对生物结皮生态功能的深入理解及其改良土壤效果的清晰认识。
对此，本研究以陕西省延安市安塞区 1～30 年的退耕地为研究对象，基于该区不同发育年限的生物结皮层及其下层土壤物理、化学及生物学属性，据前人研究结果支持的土壤指标进行筛选，以土壤容重、总孔隙度、田间持水量、有机质、全氮、全磷、有效磷、磷酸酶、颗粒组成作为评估研究区土壤质量的关键指标，将各指标转化为不同表现的隶属度函数，计算不同发育年限生物结皮的 SQI。以评价不同发育年限的生物结皮对生物结皮层及下层土壤质量的影响，明确生物结皮提高研究区土壤质量的关键因子，深化对生物结皮生态功能的认识，为该区退耕后土壤质量提升及保育提供科学依据。
1 材料与方法
1.1 研究区概况
研究区位于陕西省延安市安塞区（107°15′～108°22′E，36°49′～37°53′N），地处黄土丘陵沟壑区，海拔 1116～1302 m，属于中温带大陆性半干旱季风气候，四季分明，无霜期 180 d 左右，年平均气温 9℃左右，冬季最低气温-15℃左右，夏季最高气温 30℃左右[16]，多年平均降水量 500 mm 左右，平均风速 0.93 m·s-1，4 月风速最大（1.34 m·s-1），7 月最小（0.68 m·s-1）[17]。土壤类型主要为黄土母质上发育来的黄绵土（钙质干润雏形土），地形为梁峁坡，坡向以东向和北向坡为主。研究区样地以自然恢复草地为主，个别样地为 3 年以内的刺槐幼林，因刺槐尚小（株高不足 1 m），被视为自然恢复的草地。优势植物包括茵陈蒿（Artemisia capillaris）、沙达旺（Astragalus adsurgens）、长芒草（Stipa bungeana）、糜子（Panicum miliaceum）、铁杆蒿（Artemisia gmelinii）、早熟禾（Poa annua）以及茭蒿（Artemisia giraldii）等。
1.2 样品采集及土壤指标测定方法
退耕还林（草）工程实施后，生物结皮在该区退耕地大面积发育，因该区具有相对较好的降水和土壤条件。据观测，退耕地当年即有藻结皮发育，且随退耕年限的延长，生物结皮会沿藻结皮-藻藓混合-藓藻混合-藓结皮的次序发育演替。因此，本研究通过实地调查选取研究区不同年限退耕地作为研究样地，以退耕年限等同于生物结皮的发育年限。选取生物结皮发育年限为 3、5、6、8、13、 15、17、18、20、28 和 30 年的退耕地。为了控制地形因素对生物结皮发育的影响，选择地形（均为梁峁坡）、坡度、海拔等条件基本一致的阴坡为研究样地，以撂荒坡耕地为对照。每个年限的样地 （约 300 m²）根据实际情况设至少 3 个重复，共 59 个样地，样地信息如表1所示。每个样地内选择人为扰动较少、生物结皮相对完整的地块进行采样，并随机设置 5 个 40 cm×40 cm 的调查样方，用 5 点混合法采集生物结皮层和 0～2、2～5、5～10 cm 土层的土壤样品，采集完毕后将同层混合作为 1 个土壤分析样品，用自封袋密封保存土壤样品带回实验室，风干、过筛并测定土壤物理、化学、生物指标。
1.3 观测指标和测定方法
土壤容重采用环刀法测定，生物结皮层容重采用涂膜法测定[18]。生物结皮层田间持水量是将原状结皮充分饱和，3 min 后称其湿重，烘干至恒重后称重，计算得到[4]。土壤颗粒组成采用 MS2000 型马尔文激光粒度仪（美国制）测定，土壤总孔隙度、有机质、全氮、全磷、有效磷含量采用常规方法测定[19]，磷酸酶活性采用磷酸苯二钠比色法测定。
表1研究区采样点基本信息
本研究中土壤容重、田间持水量、总孔隙度、颗粒组成及生物结皮层全磷、有效磷含量和磷酸酶活性在前人研究中有部分报道[4，20]，本文对以上数据进行了整理与分析。对土壤容重、田间持水量、总孔隙度、颗粒组成在 0～2、2～5、5～10 cm 土层变化较小的指标进行各年限间不同土层平均值的变化趋势分析，以明确在 1～30 年生物结皮对土壤物理属性的影响
1.4 土壤质量计算方法
（1）将各评价指标进行权重赋值是计算土壤质量的重要环节，鉴于本研究聚焦于黄土丘陵区，土壤类型主要为黄绵土，并涵盖了不同年限的研究地块，与许明祥等[9]在黄土丘陵区土壤质量评价方面的工作背景较为相似，故采用其提出的权重计算方法，将所有指标进行权重赋值。
（2）根据王建国等[21]提出的隶属函数定义，对土壤指标的数值进行归一化处理（0～1），本试验采用的土壤指标特性符合的隶属度函数如下：
a．“S”型隶属函数，函数如下：
(1)
式中，μ（x）为隶属函数，x 为评价因素的实际指标值；a、b 为评价因素的下、上临界值。本文土壤有机质（a=3.47 g·kg-1，b=30.60 g·kg-1）、全氮 （a=0.02 g·kg-1，b=0.16 g·kg-1）、全磷（a=0.47 g·kg-1，b=0.64 g·kg-1）、有效磷（a=0.04 mg·kg-1， b=7.62 mg·kg-1）、磷酸酶（a=0.00 mg·kg-1，b= 4.37 mg·kg-1）、田间持水量（a=35.86%，b=65.82%） 属于此函数范围内。
b．抛物线型隶属函数，函数如下：
(2)
式中，μ（x）为隶属函数，x 为评价因素的实际指标值，a1、a2 分别表示指标的下限和上限，b1、b2 为各指标最适值的下、上界点。本文 b1、b2 的取值是根据采样区土壤实际调查及参考前人研究而设定的[9，18]。本文土壤容重、总孔隙度和土壤黏粒、粉粒、砂粒属于此函数范围内，各指标临界点见表2。
表2抛物线型隶属函数中评价指标的临界值
（3）采用加权综合法建立土壤质量综合评价模型：
(3)
式中，SQI 是土壤质量指数，Ci 是各个评价指标的隶属度函数值（0～1），Ki 是第 i 个评价指标的权重，n 是评价指标的个数。
1.5 数据分析及处理
采用 Excel 2019 对土壤物理、化学、生物指标进行均值计算及线性拟合，采用 SPSS 26.0 对生物结皮层、0～2、2～5、5～10 cm 土层 SQI 进行单因素方差分析及 LSD 多重比较，对不同发育年限下的土壤指标与发育年限、土壤质量分别进行主成分分析及相关性分析。运用 Origin 2021 进行土壤各指标变化趋势、SQI 变化的图表制作。通过对土壤指标的主成分分析及相关性分析确定研究区生物结皮改善土壤质量的关键指标。
2 结果与分析
2.1 生物结皮对土壤物理属性的影响
不同发育年限的生物结皮对土壤物理属性的影响如图1所示，土壤容重随生物结皮发育年限的增加呈先下降后平缓的趋势，其由发育初期的 1.20 g·cm-3 降为第 30 年的 1.13 g·cm-3，降幅为 5.83%。土壤总孔隙度和田间持水量则呈先升高后平缓的趋势（图1b、c），田间持水量由发育初期的 42.53% 升高到 53.82%，总孔隙度从 54.73% 升高到 57.46%，其增幅分别为 26.54% 和 4.99%。随生物结皮发育年限的增加，生物结皮会提高土壤粘粒、粉粒含量，降低砂粒含量（图1d、e、f）。
2.2 生物结皮对土壤化学性质的影响
图2为在不同发育年限下土壤有机质、全氮、全磷、有效磷含量在各土层的变化。在生物结皮发育0～30 年间，有机质、全氮、全磷、有效磷在各层的分布表现为生物结皮层＞ 0～2 cm 土层＞ 2～5 cm 土层＞ 5～10 cm 土层，且各指标在生物结皮层与下层土壤具有显著差异。其中生物结皮发育第 3 年时，结皮层有机质含量为 0～2 cm 土层有机质含量的 2.65 倍。而随着生物结皮发育年限的增加，在第 13 年时各土层土壤有机质含量均达到最高值，生物结皮层土壤有机质含量较第 3 年增长161.12%，0～2、2～5、5～10 cm 土层分别较撂荒地增长 142.96%、130.93%、116.26%。并且，土壤全氮、有效磷也呈现类似情况，而土壤全磷在各土层中变化幅度较低。生物结皮层有效磷含量随发育年限的增加呈现先上升后下降的趋势，并在第13 年达到最大值，为 6.61 mg·kg-1。可见，生物结皮对土壤有机质、氮、磷的影响在生物结皮发育中期（即 13～15 年）最大。
图1不同发育年限的生物结皮对 0～10 cm 土壤容重、总孔隙度、田间持水量、颗粒组成的影响
注：* 表示 P<0.05；** 表示 P<0.01。
图2生物结皮层和 0～2、2～5、5～10 cm 土层的有机质、全氮、全磷、有效磷对发育年限的响应
2.3 生物结皮对土壤磷酸酶活性的影响
生物结皮不同发育年限下土壤磷酸酶活性的变化趋势如图3所示，生物结皮可在其发育初期显著提高生物结皮层磷酸酶活性，在第 3 年时结皮层磷酸酶活性为 0.16 g·kg-1·h-1，而在发育年限为5～30 年间，生物结皮层磷酸酶活性变化不大，处于0.14～0.18 g·kg-1·h-1 间。下层土壤磷酸酶活性呈波动式缓慢增长，发育 30 年时，0～2、 2～5、5～10 cm 土层磷酸酶活性分别是撂荒地的 2.80、12.96、30.11 倍。
2.4 土壤指标的权重赋值
通过对各指标进行公因子方差计算，得出其各指标权重赋值（表3）。土壤容重、田间持水量、孔隙度、砂粒含量、有机质含量、全氮含量及有效磷含量均具有较高的权重赋值，反映了原始变量的变异性，这些指标的权重赋值与隶属函数共同影响着生物结皮不同发育年限中土壤质量的变化特征。
图3不同发育年限下土壤磷酸酶活性变化趋势
2.5 生物结皮对土壤质量指数的影响
为了更好地了解生物结皮对不同土层 SQI 的影响，选择生物结皮发育年限为 3、5、13、20、30 年的 5 个代表性年份进行分析（图4），SQI 在生物结皮层和下层土壤之间差异显著，且随着土层深度递减。生物结皮发育第 3 年，生物结皮层 SQI 为 0.64，是 0～2、2～5、5～10 cm 土层 SQI 的 1.86、1.94、2.16 倍，其他年限中各土层 SQI 的表现与其相似。随着生物结皮发育年限的延长，各土层 SQI 较第 3 年均有所提升，且生物结皮层 SQI 与0～2 cm 土层SQI 的差距减少，由 0.30 降为 0.11，两个土层 SQI 存在显著差异；而对于下层土壤 SQI，同一年限间 0～2 与2～5 cm SQI 差距处于 0.03～0.06 间，差异并不显著。因此，同一年限间生物结皮对土壤 SQI 的影响主要集中在生物结皮层，而下层土壤 SQI 差异并不显著。
为了进一步明确不同发育年限生物结皮对土壤浅层 SQI 的影响，以生物结皮影响较大的生物结皮层和 0～2 cm 土层的 SQI 为主，分析不同发育年限下生物结皮对 SQI 的影响（图5）。生物结皮层 SQI 在第 3年提升至 0.64，与 3～13 年间生物结皮层 SQI 无显著差异，在发育第 13 年时，生物结皮层 SQI 达到最高值（0.85），是第 3 年生物结皮层 SQI 的 1.33 倍；而在发育年限 15 年后，各年限下生物结皮层 SQI 无显著变化，相较最高值降低了13.63%，并稳定在0.71～0.76 之间。0～2 cm 土层SQI 在第5年为0.56，较撂荒地提高了 48.82%，并在发育第 13 年时，0～2 cm 土层 SQI 同样达到最高值（0.67）。可见，生物结皮在发育第 3 年时就可显著提升生物结皮层 SQI，在发育第 5 年时可显著提升 0～2 cm 土层 SQI，并在发育第 13 年左右可使浅层 SQI 达到最佳。
表3土壤质量评价指标权重值
图4发育 3、5、13、20、30 年的土壤质量指数在生物结皮层和不同土层深度的变化
图5不同发育年限下生物结皮层和 0～2 cm 土层土壤质量指数
注：柱上不同大写字母表示生物结皮层土壤质量指数在不同发育年限具有统计学差异，不同小写字母表示 0～2 cm 土层土壤质量指数在不同发育年限具有统计学差异。
2.6 生物结皮改善土壤质量的作用因子
为了明确研究区生物结皮改善土壤质量的关键因子，通过主成分分析表明（表4），3 个主成分解释了 77.276% 的贡献率，其中因子负荷大于 0.8 的指标被认为是高负荷指标。有机质、全氮、有效磷、磷酸酶在 PC1 的贡献率较高，粉粒和砂粒在 PC2 的贡献率较高。
表4研究区域 12 项土壤质量相关指标的主成分分析
为了进一步明确土壤有机质、全氮、有效磷、磷酸酶、粉粒、砂粒与土壤质量之间的相关性，由图6可知，有机质、全氮与 SQI 的相关系数为 0.74、0.72，显著高于有效磷、磷酸酶、粉粒、砂粒。可见，生物结皮主要通过提高土壤有机质、全氮含量，促进土壤质量提升。
图6土壤有机质、全氮、有效磷、磷酸酶、粉粒、砂粒与土壤质量指数之间的相关性分析
3 讨论
生物结皮因发育年限不同，其物种组成存在差异，进而对土壤质量的影响不同。本研究表明，生物结皮通过影响土壤质量指标，使其在土层深度及发育年限间具有不同表现。首先，生物结皮对土壤质量的影响主要表现在生物结皮层，显著高于下层土壤质量。一方面，生物结皮的定植与发育导致表层土壤呈层状结构，生物结皮层有机质、全氮、全磷含量及酶活性呈现表聚现象（图2、3），导致土壤质量随土层深度而降低[22]；另一方面，形成生物结皮的生物体和非生物体积聚在土壤表层，促进土壤物质的降解和活化，而土壤下层微生物群落的分解能力较差[23]，间接降低了下层土壤质量的提升速率。其次，本研究发现土壤质量在生物结皮发育前 5 年提升较快，在前 13 年缓慢提升，之后变化不大。这可能与生物结皮自身组成有关，生物结皮发育初期，藻结皮占主导，对土壤质量的提升作用有限，这与 Bashtian 等[10]研究具有一致性。随着发育年限的增加，藓结皮盖度增加，表现出更强的土壤质量提升能力。在发育第 13 年时，生物结皮层和 0～2 cm 土层 SQI 均达到最大值，得益于此时生物结皮群落结构、盖度等处于良好状态[24]。赵允格等[15]也通过研究证实，在退耕还林 10 年后，生物结皮发育达到稳定状态。同时，研究结果表明在生物结皮发育第 13 年后土壤质量变化不大，这可能是由于维管束植物枯落物的覆盖度增加，造成生物结皮退化，导致发育后期土壤质量提升较弱[25-26]。
为较好呈现研究区土壤质量变化情况，本研究选取了具有代表性的土壤指标[11-12]。鉴于有效磷是研究区土壤的限制因素[11]，磷酸酶对磷的转化与积累起着关键作用，因此将磷酸酶作为本试验生物指标。主成分及相关性分析表明，生物结皮主要通过提高土壤有机质来提升土壤质量，其次是全氮。黄土丘陵区有机质及全氮含量较低且分布不均[27]，生物结皮通过光合固碳、生物固氮[28-29]，提高土壤有机质、全氮含量，促进土壤质量提升。同时，Gilbert 等[30]的研究结果表明，有机质与土壤质量之间存在着高度相关性，证实了生物结皮对于提高土壤质量的重要性。值得注意的是，本研究采用时空互代法，研究区各个样点的土壤微环境在一定程度上存在差异[14]，这种空间异质性和时间尺度的局限性可能会弱化发育年限对生物结皮改善土壤质量的影响效应。
生物结皮作为土壤质量的重要影响因子，与前人主要关注对土壤质量相关指标的研究不同，本文采用 SQI 进一步明确了生物结皮对土壤质量的改善作用及程度，发现生物结皮通过提高土壤有机质和全氮含量改善土壤质量，深化了对生物结皮生态功能的研究。
4 结论
本文运用 SQI 对黄土丘陵区不同发育年限生物结皮的土壤改善作用进行综合评估发现：
（1）生物结皮对土壤物理、化学及生物学属性具有改善作用。生物结皮能够降低土壤容重，提高土壤田间持水量、总孔隙度，提升土壤养分含量及磷酸酶活性。
（2）生物结皮对土壤质量的提升与土层深度有关，其影响随土层深度增加而降低。
（3）生物结皮对土壤质量的提高幅度与其发育年限有关，但并非随着其发育年限的延长而持续增强。在生物结皮发育前 3 年，生物结皮层土壤质量提升较快；在其发育前 5 年，0～2 cm 土层土壤质量提升较快；且两个土层土壤质量均在第 13 年左右达到最佳，而后较发育 13 年变化不大。
（4）生物结皮通过提高土壤有机质和全氮含量，有效提升了土壤质量。